Preskočiť na obsah

CESTA ČLOVEKA VEDIE PRÍRODOU

KTO HĽADÁ, nájde! Možno aj TU A TERAZ

Metabolomika

Oblasť výzkumu: Metabolomika, ako nový nástroj na štúdium interakcií medzi rastlinami a patogénmi

Fernanda R. Castro‐Moretti 1,2 , Irene N. Gentzel 3 , David Mackey 4 a Ana P. Alonso 1,2, *

  1. BioDiscovery Institute, University of North Texas, TX 76201, USA
  2. Department of Biological Sciences, University of North Texas, TX 76201, USA
  3. Department of Plant Patology, The Ohio State University, Columbus, OH 43210, USA
  4. Katedra záhradníctva a rastlinnej vedy, Ohio State University, Columbus, OH 43210, USA
  • Korešpondencia: [email protected]; Tel.: +1‐940‐369‐5229
  • Prijaté: 19. decembra 2019; Prijaté: 27. januára 2020; Zverejnené: 29. januára 2020
  • Preklad: Dr.FYTO Team

Abstrakt:

Rastliny sa bránia pred väčšinou mikrobiálnych útokov mechanizmami vrátane opevnenia bunkovej steny, produkcie antimikrobiálnych zlúčenín a tvorby reaktívnych foriem kyslíka. Úspešné patogény prekonávajú túto obranu hostiteľa, ako aj získavajú živiny z hostiteľa. Poruchy metabolizmu rastlín zohrávajú ústrednú úlohu pri určovaní výsledku pokusov o infekciu. Metabolomické analýzy, napríklad medzi zdravými, novo infikovanými a chorými alebo rezistentnými rastlinami, majú potenciál odhaliť poruchy signálnych alebo výstupných dráh s kľúčovými úlohami pri určovaní výsledku interakcie rastlina-mikrób. Aplikácia tejto ‐omiky a jej nástrojov v štúdiách rastlinnej patológie však zaostáva v porovnaní s genomickými a transkriptomickými metódami. teda je nevyhnutné využiť silu metabolomiky pri štúdiu rezistencie/citlivosti rastlín. Tento prehľad sa zaoberá metabolomickými štúdiami, ktoré spájajú zmeny v primárnom alebo špecializovanom metabolizme s obrannými odpoveďami rastlín proti bakteriálnym, hubovým, nematódovým a vírusovým patogénom. Skúmajú sa aj prípady, keď metabolomika odhaľuje mechanizmy virulencie používané patogénmi. Nakoniec sa diskutuje o tom, ako môže integrácia metabolomiky s inými ‐omikmi posunúť výskum patológie rastlín.

Kľúčové slová: plynová‐chromatografia; kvapalinová chromatografia; hmotnostná spektrometria; mikrób; patogén; rastlina; primárne metabolity; špecializované metabolity

Úvod

Rastlinný metabolizmus je komplexný a dynamický proces

Rastliny, ktoré sa často označujú ako prírodní chemici, môžu produkovať tisíce jedinečných metabolitov, ktoré slúžia na prilákanie opeľovačov, odpudzovanie bylinožravcov, boj proti mikrobiálnym patogénom a poskytujú ochranu pred environmentálnymi stresmi [1]. Tento sklon k biosyntéze zdanlivo nekonečného množstva rôznych molekúl urobil z rastlín základ v prírodnej medicíne, aj vo farmaceutickom priemysle, pretože tieto molekuly pôsobia proti chorobám, ako je malária, Alzheimerova choroba a rakovina [2–5]. Metabolizmus rastlín možno rozdeliť do dvoch všeobecných kategórií: primárny a špecializovaný metabolizmus [6]. Primárny metabolizmus zahŕňa zlúčeniny kritické pre rast, vývoj a reprodukciu rastliny, zatiaľ čo špecializovaný metabolizmus zahŕňa zlúčeniny potrebné na to, aby sa rastlina úspešne vyrovnala s abiotickými a biotickými stresmi (obrázok 1) [5–7]. Tieto triedy metabolizmu sú vnútorne prepojené; metabolity primárnych metabolických dráh, ako je glykolýza, pentózo-fosfátová dráha a cyklus trikarboxylových kyselín, tiež slúžia ako stavebné kamene pre sekundárne metabolické dráhy. Aminokyseliny sa napríklad podieľajú nielen na asimilácii dusíka, ale aj ako prekurzory pre množstvo špecializovaných zlúčenín vrátane hormónov a pigmentov.

Vzhľadom na svoju prisadnutú povahu sa rastliny vo veľkej miere spoliehajú na chemickú obranu proti biotickým a abiotickým stresom. Preto je metabolizmus rastlín dynamický proces, ktorý reaguje na vonkajšie podnety.

Metabolity  2020 ,  10  , 52; doi:10.3390/metabo10020052 www.mdpi.com/journal/metabolites

Ukázalo sa, že zmeny prostredia, ako je kvalita svetla, vodný stres alebo teplota, ovplyvňujú metabolizmus [8–13]. Tento prehľad sa zameriava na úlohy primárneho a špecializovaného metabolizmu v obranných reakciách alebo progresii ochorenia počas interakcií rastlina-patogén.

 

Obrázok 1. Rastlinný metabolizmus. Primárny metabolizmus (žltá) sa točí okolo kritických fyziologických zlúčenín, ako sú aminokyseliny a cukry. Sekundárny metabolizmus (modrý) využíva centrálne metabolity ako stavebné bloky pre biosyntézu špecializovaných zlúčenín, ako sú flavonoidy, toxíny a lipidy, ktoré majú rôzne funkcie (zelené), vrátane rastu rastlín a obrany proti stresu.

2. Evolúcia metabolomiky v štúdiu interakcií medzi rastlinami a mikróbmi

Choroby rastlín predstavujú významnú časť strát na úrode na celom svete, okrem tých, ktoré sú spôsobené abiotickými stresmi, ako sú suchá alebo zasolené pôdy [14]. Ako zhodnotili Reddy et al. (2009), straty na úrode spôsobené samotnými vírusmi môžu byť až 82 % v prípade banánov a 100 % v prípade kakaa [15]. Bakteriálne, plesňové, vírusové a parazitické choroby háďatiek mali za následok odhadovanú stratu 26 miliárd USD od roku 2010 do roku 2014 len na úrode sóje v Spojených štátoch [16]. V komplexnej štúdii kukurice pestovanej v Spojených štátoch a Ontáriu v Kanade Mueller a kol. (2015) odhadli stratu 11,8 % v dôsledku choroby počas štyroch vegetačných období [17]. Vážne straty v dôsledku prepuknutia patogénov môžu mať významný spoločenský dopad, ako napríklad írsky hladomor zemiakov v 40. rokoch 19. storočia spôsobený hubovým patogénom  Phytophthora infestans, alebo rozsiahly úbytok cukrovej kukurice v USA na začiatku 20. storočia v dôsledku bakteriálneho patogénu  Pantoea stewartii  subsp.  stewartii  [18,19]. Straty, ako sú tieto, pomohli posunúť výskum smerom k pochopeniu toho, ako rastlinné patogény spôsobujú choroby a ako takýmto prepuknutiam v budúcnosti predchádzať. Snaha vyvinúť odolné odrody proti týmto chorobám sa do značnej miery opierala o šľachtiteľské snahy o zavedenie alel rezistencie do elitných línií [20]. Aj keď je táto stratégia účinná, aspoň z krátkodobého hľadiska, zvyčajne neobjasňuje mechanizmus vývoja ochorenia pre daný systém. Na dosiahnutie tohto pochopenia sa patológovia rastlín namiesto toho spoliehali na fenotypové a molekulárne testy na posúdenie vývoja symptómov, génovej expresie, proteínových interakcií a podobne [21]. Využitím modelových rastlinných organizmov, ako je  Arabidopsis  thaliana paradajky a kukurica, naše chápanie mnohých chorôb rastlín pokročilo [22]. Nakoniec, štúdie rastlina-patogén, ktoré integrovali pozorovania metabolizmu hostiteľa, vydláždili cestu k lepšiemu pochopeniu mechanizmov chorôb rastlín [23–27].

2.1. Skoré patogénne štúdie rastlín

Metabolomika, ako ju poznáme dnes, je v skutočnosti relatívne novým úsilím vo výskume patológie rastlín. Zatiaľ čo výskumníci už dlho uznávajú dôležitosť jednotlivých metabolitov počas chorôb rastlín, len nedávno začali patológovia rastlín prijímať globálnejšie analýzy, ktoré ponúka metabolomika. Tradičné metódy na štúdium chorôb rastlín sa opierali o fenotypové analýzy, ako je porovnanie vývoja symptómov medzi citlivými a rezistentnými odrodami a rôzne molekulárne údaje o ochrane rastlín, ako je posilnenie bunkovej steny rastlín ukladaním kalózy v mieste infekcie [28,29 ], produkcia reaktívnych foriem kyslíka (ROS) ako antimikrobiálnych a signálnych molekúl [30] a sekrécia iných antimikrobiálnych zlúčenín [31]. Význam rastlinných hormónov je pevne stanovený pri interakciách chorôb rastlín, s určitými hormonálnymi signatúrami korelovanými s napadnutím biotrofným alebo nekrotrofným patogénom [32,33]. Toto všetko sú výstupy metabolizmu rastlín, čo však vyvoláva otázku, ako tieto reakcie zapadajú do väčšej schémy fyziológie rastlín na úrovni metabolitov.

2.2. Ako ‐Omici prispeli k výskumu rastlinných patogénov

Pred príchodom metabolomiky vývoj genomiky, transkriptomiky a proteomiky výrazne prispel k nášmu pochopeniu chorôb rastlín a mechanizmov, ktoré určujú, či patogén úspešne získava živiny a vyhýba sa imunite rastlín. Genomické štúdie analyzujúce genetickú architektúru rastlín aj patogénov boli užitočné na sledovanie toho, ako sa organizmy prispôsobujú tlaku chorôb [34,35]. Transkriptomické štúdie poskytli prehľad o tom, aké hostiteľské gény sú manipulované patogénmi v prostredí choroby alebo sú preprogramované na úspešnú obrannú reakciu. Vírus mozaiky cukrovej trstiny (SCMV), ktorý je hlavným problémom čínskych pestovateľov kukurice, preukázal v transkriptomickej štúdii drastickú redukciu génov fotosyntézy v súlade s fenotypom chlorotických lézií [36]. okrem toho táto výskumná skupina hodnotila translačné reakcie prostredníctvom profilovania ribozómov. Je zaujímavé, že dva transkripčne downregulované enzýmy biosyntézy fenylpropanoidov – 4‐kumarát koenzým a ligáza (4LC) a fenylalanín amoniová lyáza (PAL) – boli upregulované na translačnej úrovni [36]. Pantoea stewartii  , ktorá je významným patogénom kukurice v severo-stredných a východných USA, podobne znižuje množstvo transkriptov génov fotosyntézy, ale tiež indukuje expresiu mnohých metabolických enzýmov fenylpropanoidov vrátane 4LC a PAL [26]. Štúdie, ako sú tieto, odhaľujú komplexnú povahu reakcií rastlín na patogény a zdôrazňujú potrebu priamo skúmať metabolity, aby sa lepšie charakterizoval patosystém. Proteomické štúdie môžu poskytnúť dôležité informácie o patogénnych hostiteľských cieľoch, interaktoroch a elicitoroch ochorenia z patogénov [37]. Výskumníci analyzovali vplyv jedného takého elicitora – proteínového ToxA vylučovaného hubovým patogénom  Pyrenophora tritici‐repentis — na proteóme pšenice a objavili pokles hladín superkomplexov fotosystému II, čo by údajne zvýšilo hladiny ROS a podporilo rozvoj symptómov [38].

2.3. Pokroky v patológii rastlín pomocou metabolických prístupov

Keď boli identifikované gény rezistencie hostiteľa a ciele virulencie rastlinného patogénu, vznikla potreba dôkladnejšie preskúmať fenotypy spojené s týmito interakciami. Metabolomika môže poskytnúť prehľad metabolizmu rastlín počas vývoja a ako odpoveď na širokú škálu biotických a abiotických stimulov vrátane environmentálnych alebo nutričných stresov [39–44]. Metabolomické štúdie sú často klasifikované z hľadiska dokončenej analýzy. V cielenej metabolomike sa na analýzu vyberá konečný zoznam zlúčenín, zatiaľ čo necielené analýzy vyhľadávajú nedefinovaný počet jedinečných vlastností [45] (obrázok 2). V oboch prípadoch je rozsah identifikovateľných zlúčenín obmedzený experimentálnymi parametrami vrátane prípravy extraktu a prístrojového vybavenia [46]. Pre danú biologickú vzorku budú extrahované rôzne metabolity v závislosti od chemických vlastností extrakčného rozpúšťadla. Ukázalo sa, že voda, univerzálne rozpúšťadlo, účinne extrahuje rad primárnych metabolitov z listov rastlín, vrátane aminokyselín, cukrov, organických kyselín (OA) a fosforylovaných zlúčenín (PC) [47]. Špecializované metabolity možno účinnejšie extrahovať z rastlinnej hmoty napríklad metanolom [48]. Okrem výberu rozpúšťadla sa druhá úvaha na charakterizáciu profilu metabolitov interakcií medzi rastlinami a patogénmi týka prístrojového vybavenia používaného na identifikáciu a/alebo kvantifikáciu požadovaných zlúčenín. Plynová chromatografia-hmotnostná spektrometria sa často používa na generovanie veľkých súborov kvalitatívnych údajov z prchavých vzoriek,

Obrázok 2. Metabolomika ako nástroj na odhalenie interakcií rastlina-patogén. Necielený prístup je kvalitatívny a poskytuje globálny profil mnohých neznámych metabolitov vo vzorke. Cielený prístup je kvantitatívny a špecifickejší, pretože sa zameriava na určenú triedu známych zlúčenín.

Metabolomika bola obzvlášť užitočná v aréne prírodných produktov na objavenie nových zlúčenín, ktoré môžu byť spojené s bioaktivitou rastlinných extraktov používaných na ľudské zdravie a liečbu chorôb [49]. Rovnaký koncept možno použiť na pochopenie reakcií rastlín na patogény, či už v kompatibilnej interakcii, keď choroba postupuje, alebo v nekompatibilnej interakcii, keď patogén nespôsobí ochorenie. Napríklad v nedávnej štúdii sójových bôbov infikovaných patogénom  oomycét Phytophthora sojae Metabolomická analýza odhalila veľa cukrov a sekundárnych metabolitov, ktoré sa rozdielne akumulovali v rezistentných rastlinách v porovnaní s náchylnou odrodou, čo naznačuje, že tieto molekuly môžu hrať úlohu pri obrane [50]. V ďalšej štúdii o rakovine citrusov NMR analýza ukázala, že transgénna expresia sarkotoxínu – antimikrobiálneho peptidu účinného proti ochoreniu – viedla k zníženiu akumulácie metabolitov indukovanej patogénom v infikovaných rastlinách [51]. Vzhľadom na univerzálnosť štruktúr primárnych metabolitov a široko konzervovaných štruktúr naprieč špecializovanými metabolitmi je metabolomika obzvlášť účinným spôsobom štúdia interakcií rastlinných patogénov medzi odrodami rastlín a rasami patogénov. Pretože nie sú potrebné genomické zdroje, výskumníci môžu použiť metabolomiku na štúdium takmer akéhokoľvek systému vrátane nových druhov.

3. Spoznávanie nepriateľa

3.1. Rastlinné patogénne nástroje na útok

Rastliny môžu byť infikované a kolonizované mnohými typmi mikroorganizmov, vrátane baktérií, húb, vírusov a háďatiek, ktoré koexistujú s rastlinami a parazitujú na nich prostredníctvom rôznych životných štýlov [52]. Nekrotrofné rastlinné patogény sa množia kŕmením odumretými rastlinnými bunkami produkovanými sekréciou enzýmov, ktoré degradujú steny rastlinných buniek, a toxínov, ktoré sa zameriavajú na rôzne hostiteľské procesy [53]. Biotrofné patogény získavajú živiny zo živých rastlinných buniek a zvyčajne sa zameriavajú na úzky okruh druhov, ktoré rastú systémovo a niekedy dokonca nenápadne [54]. Túto skupinu patogénov tvoria vírusy, náročné baktérie, huby spôsobujúce hrdzu a múčnatku, oomycéty a háďatká [55]. Spojenie oboch životných štýlov, Hemi‐biotrofné patogény majú biotrofnú fázu, kde sa vytvárajú štruktúry na získavanie živín s neskorším nekrotrofickým štádiom, ktoré vedie k smrti ich hostiteľskej bunky [56,57]. Životný cyklus mnohých patogénnych húb a baktérií zahŕňa prežitie ako fakultatívne saprofyty a/alebo endofyty, ako aj hemibiotrofickú patogenézu [55]. Každý štýl prežitia ovplyvňuje spôsob, akým patogény organizujú svoj útok.

Na vyvolanie choroby však patogén potrebuje nájsť ideálne podmienky. Tento koncept bol predtým opísaný ako trojuholník choroby, kde tendencia k chorobnému stavu závisí od troch faktorov: patogén, hostiteľ a podmienky prostredia [58]. Pokroky v biológii rastlín a interakcie mikroorganizmov teraz pridávajú ďalšie faktory súvisiace s výskytom chorôb a odhaľujú mimoriadne zložitý systém, ktorý presahuje len hostiteľa a jeho votrelca. Abiotické faktory, ako je klíma, dostupnosť živín v pôde, zásoba vody a cirkadiánne rytmy, ako aj biotické faktory, ako je prítomnosť hmyzu, iných patogénov v rovnakých alebo distálnych častiach rastliny a mikrobióm rastliny, to všetko sa spája. ovplyvňujú interakciu medzi hostiteľom a patogénom ako funkciu času (obrázok 3).

Obrázok 3. Faktory choroby. Aktualizovaný trojuholník choroby na pyramídu predstavujúcu abiotické a biotické faktory, ktoré interagujú s patogénom a hostiteľom, aby určili vývoj choroby ako funkciu času.

Metabolomika, nástroj široko používaný vo farmácii a iných bioanalytických postupoch, sa v súčasnosti stáva nevyhnutným pri štúdiu interakcií medzi rastlinami a patogénmi. Metabolity plnia rôzne úlohy v interakciách medzi rastlinami a patogénmi, vrátane dohľadu nad napadnutím patogénom, transdukcie signálu, regulácie enzýmov, signalizácie medzi bunkami a antimikrobiálnej aktivity [59]. Tento prístup možno použiť na detekciu série metabolitov súvisiacich s infekciou, ako sú molekuly vylučované

patogény počas kolonizácie [60] alebo aminokyseliny a cukry, ktorých produkcia je indukovaná alebo nesprávne lokalizovaná v hostiteľovi, aby sa podporil rast patogénu.  Plasmodiophora brassicae  napríklad preberá kontrolu nad syntézou cytokinínov vo svojom hostiteľovi a indukuje tvorbu žlče u infikovaných členov z čeľade Brassicaceae, čo spôsobuje ochorenie krčkovitých koreňov [61]. Aminokyseliny z exsudátov koreňov zemiakov stimulujú klíčenie spór patogénnej huby  Spongospora subterranean  [62]. Cukrové alkoholy tetróza a pentóza sa nahromadili v dôsledku zmeneného metabolizmu hostiteľských aminokyselín a cukrov v rastlinách čeľade Rosaceae infikovaných  Gymnosporangium asiaticum [63]. Keďže metabolity sú sprostredkovateľmi a produktmi biochemických dráh koordinovaných génmi a ich príbuznými produktmi [64], monitorovanie ich hladín môže dopĺňať a potvrdzovať transkriptomické a/alebo proteomické údaje o interakciách medzi rastlinami a patogénmi, čím sa odhaľujú mechanizmy útoku patogénov. Zmeny v messengerovej RNA a proteínoch sa študujú transkriptomickou a proteomickou analýzou. Produkty týchto génovo centrovaných mechanizmov môžu byť tiež regulované metabolitmi [65]. Integrácia metabolomických údajov s inými omickými údajmi [64] teda pridáva ďalšie vrstvy informácií k štúdiám interakcií medzi rastlinami a patogénmi, vrátane identifikácie metabolitov, ktoré majú antimikrobiálne účinky [66], rozdielov v metabolomickom profile medzi infikovanými a neinfikovanými rastlinami [ 67 – 69],

3.2. Ako môže metabolomika prispieť k pochopeniu metód napadnutia rastlinnými patogénmi

Efektory sú molekuly vylučované patogénmi počas infekcie, ktoré narúšajú procesy hostiteľa s cieľom inhibovať obranu alebo podporovať dostupnosť vody a živín [71]. Efektory sú často proteíny [72], ale zahŕňajú aj rôzne nebielkovinové metabolity [73]. Polyketidový fytotoxín koronatín (COR), ktorý vylučuje  Pseudomonas syringae vyvoláva metabolickú nerovnováhu v infikovaných rastlinách tým, že funguje ako silný ligand pre receptor kyseliny jazmónovej (JA), COI1, a tiež prostredníctvom aktivity nezávislej od COI1 [74,75]. Okrem toho COR a ďalšie efektory uľahčujú patogénny vstup do vnútra hostiteľských tkanív a buniek [76]. Metabolomika dokáže identifikovať metabolický rozklad spôsobený efektormi a ich producentmi. Napríklad početné efektory sa zbiehajú pri ovplyvňovaní rovnováhy medzi signalizáciou hostiteľskej kyseliny salicylovej (SA) a JA. COR a efektory bakteriálnych proteínov sa rôzne zameriavajú na JA-signalizáciu [77–80]. Integrovaná štúdia o kukurici a pôvodcovi sneť kukuričnej (  Ustilago maydis ) naznačili, že efektory tohto patogénu potláčajú biosyntézu kyseliny salicylovej [81,82]. Toxíny sú tiež nástrojom používaným patogénmi na pokus o infekciu a kolonizáciu. Zatiaľ čo molekulárna genetika sa ukázala ako nevyhnutná na detekciu funkcie mikrobiálnych toxínov v patogenéze [83], metabolomika ich môže charakterizovať a identifikovať. Napríklad integrovaný prístup charakterizoval sekundárne metabolity vo  Fusarium culmorum  pomocou GC‐MS a UPLCMS/MS [84]. Rubrofusarín a iné toxíny boli identifikované spolu s terpénmi a inými sekundárnymi metabolitmi [84].  Fusarium sp. sú známe tým, že spôsobujú choroby obilnín, pričom produkujú široké spektrum toxínov [85,86]. Kvôli zdravotným rizikám spôsobeným mykotoxínmi boli vyvinuté metódy LC‐MS/MS na sledovanie tých toxických molekúl v nápojoch, ktorých vedľajšie produkty mohli byť infikované rastlino-patogénnymi hubami [87,88]. V nasledujúcich častiach diskutujeme o príkladoch biologických markerov súvisiacich s infekciou, ktoré boli identifikované metabolickými analýzami. Tabuľka 1 sumarizuje útočné a obranné molekuly citované v tomto prehľade.

 

Tabuľka 1. Súhrn metabolitov citovaných v tejto štúdii, ktoré sa podieľajú na interakciách medzi rastlinami a patogénmi.

 

Rola Molekula Funkcia Trieda Produkuje ju Citácia
Útok koronatín efektor polyketid Pseudomonas syringae [74,75]
kyselina fenyloctová toxín organická kyselina Rhizoctonia solani [89]
spermín prerušenie reaktívnych foriem kyslíka (ROS). polyamín Heterodera schachtii [90]
sfingolipidov zachovať funkčnosť aprezória lipid Magnaporthe oryzae [91]
extracelulárne polysacharidy faktor virulencie  polysacharid Ralstonia solanacearum  [92]
putrescín faktor virulencie polyamín [43]
toxA toxín proteín Pyreniphora tritici-repentis [38]
 Obrana etylén bunková signalizácia proti chorobe ryže hormón uje [93,94]
metyljasmonát kyselina salicylová [95]
kyselina chinová obrana proti bakteriálnemu vädnutiu fenolová zlúčenina flavonoidy cukor paradajka [96 – 99]
eriodictyol, kaempferol
hexózy
feruloyl-serotonín
sarkotoxín obrana proti rakovine antimikrobiálne transgénne citrusy [51]
kamalexín obrana proti Phytophthora brassicae fytoalexíny/fytoantecipín Arabidopsis – žerucha skalná  [100]
indolglukozinoláty obrana proti Alternaria brassicola [101]
4-metoxyxyklobrassín dehydrocyklobrasinín obrana proti Plasmodiophora brassicae repka [102]
R-linalool obrana proti hmyzu nestály kukurica [103,104]
(Z)-3-hexenylpropionát obrana proti Pseudomonas syringae nestály paradajka [105]
(Z)-3-hexenylbutyrát

 

                         

3.2.1. Nekrotrofný arzenál

Rhizoctonia solani  je pôdna bazídiomycéta so širokým spektrom hostiteľov [89]. Ako väčšina nekrotrofných rastlinných patogénov,  R. solani produkuje veľa toxických zlúčenín, ktoré podporujú infekciu tým, že spôsobujú nekrózu a negatívne interferujú s imunitou hostiteľa [90]. Účinky tohto nekrotrofného patogénu a jeho toxínu, kyseliny fenyloctovej, na kukuricu boli hodnotené prostredníctvom metabolomiky. Táto štúdia odhalila, že citlivá interakcia medzi hubovým útočníkom a jeho hostiteľom je tkanivovo špecifická, čo ukazuje, že patogén so širokým rozsahom hostiteľov môže produkovať selektívne toxíny na napadnutie špecifických hostiteľov. Tiež sa ukázalo, že hladiny L-glutamátu sa líšia medzi rezistentnými a citlivými tkanivami v infikovaných rastlinách, čo naznačuje, že patogénna a hostiteľská manipulácia metabolizmu glutamátu môže byť základom schopnosti rastlinných buniek zostať životaschopné odolávať nekrotrofickej patogenéze [91,106].

3.2.2. Biotrofická elegancia

O biotrofných patogénoch je známe, že majú vyvinuté sofistikované mechanizmy parazitizmu [54]. Huanglongbing je zničujúce ochorenie citrusov, ktoré spôsobuje  Candidatus Liberibacter  , náročná baktéria obmedzená na floémové cievy infikovaných rastlín [107]. Doteraz tri spp. boli nájdené: Ca.  Liberibacter americanus  , Ca.  Liberibacter asiaticus  a Ca.  Liberibacter africanus  [108], ktorý môže byť zavedený do rastliny dvoma lupeňovými vektormi:  Diaphorina citri  a  Trioza erytreae  [109].  T. erytreae je endemický v Afrike, ale nedávno bol zistený v niektorých európskych krajinách [110], čo predstavuje vážnu hrozbu pre produkciu citrusov v týchto regiónoch. Huanglongbing je komplikovaný patosystém na štúdium a tiež sa ukázal ako ťažko zvládnuteľný v teréne; pre toto ochorenie nie sú známe žiadne liečby ani rezistencia [111]. Metabolomické štúdie odhalili kľúčové informácie pre boj proti tejto chorobe, známej aj ako ekologizácia. Metabolické profilovanie pomarančovej šťavy poskytlo kľúčové informácie o rozdieloch medzi infikovanými a neinfikovanými rastlinami. Medzi nimi bola vyššia abundancia fenylalanínu v prítomnosti baktérií, čo naznačovalo nerovnováhu na fenylpropanoidovej dráhe, hlavnej ceste biosyntézy obrany rastlín [68]. Plynová chromatografia spojená s hmotnostnou spektrometriou (GCMS) sa použila na porovnanie metabolického profilu pomarančových rastlín zamorených D. citri  a infikovaných  Ca. Liberibakter  [112]. Je zaujímavé, že infikované listy vykazovali nižšie hladiny kyseliny ferulovej, dôležitej zlúčeniny súvisiacej s produkciou lignínu a tvorbou bunkovej steny [113, 114]. Manipulácia s hostiteľom efektormi patogénu je pravdepodobná, pretože očakávanou reakciou rastlín boli vyššie hladiny týchto metabolitov súvisiacich s obranou.

Rastlinné háďatká sú povinné pôdne patogény, ktoré infikujú korene rastlín. Vyvinuli sofistikované mechanizmy na parazitizmus s rôznymi kŕmnymi vodičmi a efektorovou sekréciou na manipuláciu s hostiteľom [115,116]. Možno ich rozdeliť do troch hlavných kategórií podľa symptómov vyvolaných ich hostiteľmi: i) Cystovité háďatká sú spojené so sedavými rodmi  Heterodera  a  Globodera  ; ii) koreňové uzly sú väčšinou spôsobené sedavými druhmi rodu  Meloidogyne  ; a iii) lézie sú spojené hlavne s migrujúcim endoparazitickým rodom  Pratylenchus [117]. Aby uspeli pri penetrácii koreňov a absorpcii živín, háďatká vkladajú svoje vodiče do koreňov hostiteľa. Tento invazívny proces môže vyvolať obranné reakcie hostiteľa.  Heterodera schachtii  , ktorá napáda rôzne druhy rastlín [118], vyvoláva u citlivých hostiteľov tvorbu viacjadrových buniek (aka syncýtia) [119]. Tieto takzvané „obrovské bunky“, ktoré sú produkované endoreduplikáciou, vedú k veľkej bunkovej nerovnováhe pre hostiteľa [120, 121]. Hormonálne profilovanie ukázalo, že infikované korene mali zvýšenú produkciu etylénu a kyseliny jasmónovej, zatiaľ čo kyselina abscisová a giberelín boli menej hojné [122]. Ďalšie metabolomické analýzy odhalili, že  H. schachtii infekcia ovplyvňuje produkciu aminokyselín [123–125]. Ukázalo sa, že arginín a prolín hrajú hlavnú úlohu pri útoku  H. schachtii  na Arabidopsis, čo potvrdzujú výsledky génovej expresie a histochemických testov [126].

3.2.3. Semi-biotrofická dvojitá výzbroj

  1. syringae slúžil ako užitočný model pre štúdiu efektorom sprostredkovanej supresie hostiteľskej imunity [127].Manipulácia hladín hostiteľského hormónu je kľúčovým mechanizmom virulencie tejto baktérie. Okrem manipulácie SA‐ a JA‐ signalizácie pomocou COR predchádzajúce štúdie ukázali, že  P. syringae  interferuje s hladinami kyseliny abscisovej v hostiteľovi, aby sa zvýšila citlivosť [128]. Okrem toho cielená analýza LC‐MS/MS z inej štúdie preukázala, že  P. syringae  produkuje kyselinu indol‐3‐octovú (auxín), hlavný rastlinný signálny hormón, čo naznačuje ďalšiu manipuláciu s hostiteľom [129]. Integrovaná štúdia ukázala, že produkciu daidzeínu inhibuje  P. syringae  [27]. Daidzeín tvorí súčasť obrannej obrany izoflavonoidov [130] a jeho biosyntéza je regulovaná enzýmom 2hydroxyizoflavondehydratáza (GmHID1). Naočkované rastliny sóje boli náchylnejšie na infekciu, keď bol  gmhid1  umlčaný; Na potvrdenie množstva izoflavónov v listoch sa použila HPLC, čím sa potvrdili výsledky génovej expresie [27].  Colletotrichum  sp. sú tiež semibiotrofné patogény [57]. Je zaujímavé, že genomická a transkriptomická štúdia odhalila, že v každom biotrofickom alebo nekrotrofickom životnom štýle sa vylučujú rôzne efektory [131]. Navyše, novší integrovaný výskum s metabolomikou ukázal, že produkcia terpenoidov súvisí s patogenézou  C. higginsianum  , kauzálnym agensom antrachnózy v širokom spektre plodín [132,133].

4. Imunita rastlín a zdroje rezistencie

4.1. Obranné mechanizmy rastlín

Rastliny sa snažia zabrániť prístupu mikróbov do vnútra rastlinných tkanív. Predtvarované bariéry, ako je vosková kutikula, a aktívne uzavretie stomatálnych pórov obmedzujú prístup niektorých potenciálnych patogénov. Patogény, ktoré sú schopné prekonať tieto bariéry, získavajú prístup k apoplastu, čo sú extracelulárne priestory v rastlinnom tkanive. Ako metabolický uzol pre mnohé fyziologické procesy rastlín, vrátane smerovania cukrov produkovaných fotosyntézou do floému, odparovania vody počas transpirácie a výmeny oxidu uhličitého a kyslíka počas fotosyntézy [134], poskytuje apoplast patogénom blízky prístup k nutričné ​​zdroje a voda potrebná na ich množenie.

Potenciálne patogény, ktoré vstupujú do apoplastu, sa musia zapojiť do komplexnej siete vnímania, signalizácie a výstupov reakcie vrodeného imunitného systému rastliny [127, 135]. Vnímanie sa dosahuje receptormi na rozpoznávanie vzorov lokalizovaných v plazmatickej membráne (PRR), ktoré rozpoznávajú špecifické, konzervované mikrobiálne znaky vrátane bakteriálneho bičíka a fungálneho chitínu, ktoré sa súhrnne nazývajú molekulové vzory spojené s patogénmi (PAMP) [136]. Imunita spúšťaná PAMP (PTI) pozostáva z rôznych bunkových odpovedí, vrátane reaktívnych výbuchov kyslíka a vápnika, signalizácie MAPK (mitogénom aktivovaná proteínkináza), odpovedí rastlinných hormónov, transkripčného preprogramovania a opevnenia bunkovej steny [127, 137 – 140], ktoré spoločne inhibujú patogén proliferácia [140–143]. Úspešné patogény nasadzujú efektory virulencie, ktoré produkujú efektorom spúšťanú citlivosť prekonaním týchto bazálnych imunitných odpovedí [144, 145]. Bunkové ciele a mechanizmus účinku týchto efektorov potláčajúcich obranu je veľmi rôznorodý a zahŕňa napríklad degradáciu proteínov PRR [146] a potlačenie aktivít MAPK [147].

Zatiaľ čo schopnosť efektorov potláčať imunitnú obranu hostiteľa je dobre známa, ich úlohy v iných aspektoch vývoja ochorenia, vrátane spôsobenia namáčania vody a získavania živín, sa len objavujú. Namáčanie vodou je makroskopická akumulácia tekutiny v apoplaste a charakteristický príznak chorôb spôsobených hubovými, oomycétovými a bakteriálnymi rastlinnými patogénmi. Význam vody v trojuholníku chorôb, ktorý okrem hostiteľa a patogénu zohľadňuje aj životné prostredie, prispieva k pochopeniu toho, prečo sú dážď alebo vysoká vlhkosť predzvesťou prepuknutia chorôb rastlín. Efektory bakteriálnej virulencie sa nedávno podieľali na indukcii namáčania vodou [148]. Okrem toho musia patogény získavať živiny, aby sa mohli množiť a spôsobiť ochorenie. Xanthomonas  a  Ralstonia  , ktoré indukujú expresiu rastlinných transportérov SLADKÝCH cukrov alebo enzýmov degradujúcich bunkovú stenu, efektor, ktorý funguje ako transportér organických kyselín, a efektory a toxíny, ktoré narúšajú membránovú integritu rastlinných buniek [149–154]. Úloha metabolizmu hostiteľa v efektorom indukovanej konverzii apoplastu na výživné a vlhké prostredie je hlavnou oblasťou budúceho výskumu.

Napriek dôležitosti efektorom sprostredkovanej supresie obranyschopnosti a získavania živín a vody, efektory virulencie slúžia aj ako elicitory ďalšej vrstvy obrany rastlín, efektorom spúšťanej imunity. Proteíny rastlinnej rezistencie (R)-proteíny po priamom alebo nepriamom rozpoznaní efektora patogénu indukujú silnú obranu rastlín, ktorá často zahŕňa charakteristickú hypersenzitívnu odpoveď, typ programovanej bunkovej smrti, v mieste infekcie [155]. Aktivácia R-proteínu alebo downstream signalizácie môže byť tiež inhibovaná inými patogénnymi efektormi, a tak pokračuje molekulárny závod medzi patogénmi a rastlinami.

4.2. Metabolomika a obrana rastlín

Obranné metabolity rastlín sú široké a rôznorodé, ako by sa dalo očakávať v prípade stacionárneho organizmu, ktorý je vystavený množstvu stresov vrátane mikrobiálnych hrozieb. Aby sme lepšie pochopili, ako metabolity fungujú pri interakciách medzi rastlinami a patogénmi, je užitočné kategorizovať molekuly napríklad na základe ich štruktúry, biosyntézy, lokalizácie alebo funkcie. Tu popisujeme niekoľko kategórií súvisiacich s obranou rastlín, ktoré boli študované pomocou metabolomických techník.

4.2.1. Fytoalexíny a fytoanticipíny

Ako už bolo opísané, rastliny produkujú komplexné špecializované metabolity z relatívne menšieho súboru centrálnych metabolických stavebných blokov. Dva typy obranných molekúl rastlín odvodených zo sekundárnych metabolitov zahŕňajú fytoalexíny a fytoanticipíny. Fytoalexíny sú zlúčeniny, ktoré sú produkované hostiteľom rastliny ako priama odpoveď na vnímanie patogénu, zatiaľ čo fytoanticipíny sú produkované pred napadnutím a až po vnímaní patogénu sa premieňajú na toxické formy [102, 156]. Kamalexín a indol glukozinoláty sú dva príklady týchto tried obranných zlúčenín, ktoré sú obe biosyntetizované z tryptofánu [100,101]. V Arabidopsis tieto molekuly pôsobia synergicky, aby poskytovali obranu proti patogénu oomycete

Phytophthora brassicae  [100]. V metabolomickej štúdii skúmajúcej nekrotrofické hubové patogény Buxdorf et al (2013) ukázali, že huba  Alternaria brassicicola  špecifická pre Brassicaceae je tolerantnejšia voči určitým produktom hydrolýzy glukozinolátov, ktoré  produkuje Arabidopsis thaliana  , ako patogén s viacerými hostiteľmi  cinerea Botrytis  . Ďalšia metabolomická štúdia potvrdila, že repka, tiež druh Brassica, využíva glukozinoláty v koreňovom tkanive ako odpoveď na biotrofický hubový patogén  Plasmodiophora brassicae ktorý spôsobuje klubíčko [102]. Okrem detekcie známych obranných zlúčenín tento metabolomický prístup odhalil aj antifungálne metabolity, ako je 4-metoxycyklobrassinín a dehydrocyklobrassinín, ktoré neboli predtým v rastlinách identifikované a mohli byť klasifikované ako nové fytoalexíny [102].

4.2.2. Prchavé organické zlúčeniny (VOC)

VOC predstavujú zaujímavý aspekt obranných molekúl rastlín a samotná vlastnosť, že sú prchavé, z nich robí dokonalých kandidátov na metabolomickú analýzu. Ako plynné látky nie sú VOC obmedzené na konečný priestor miesta (miest) invázie patogénu alebo kolonizácie, ako je to v prípade niektorých iných obranných zlúčenín. Tieto molekuly sa skôr uvoľňujú do okolitého prostredia na lokálne aj diaľkové účinky. V nedávnej štúdii mali rastliny emitujúce prchavé látky priaznivý vplyv na susedné rastliny podliehajúce bylinožravosti. Rastliny kukurice vystavené melasovej tráve (  Melinis minutiflora  ) po dobu troch týždňov vykazovali znížené usadzovanie vajíčok stvolmi (  Chilo partellus ) ) v porovnaní s kukuricou chovanou v izolácii [103]. Je zaujímavé, že táto výskumná skupina zistila, že VOC z rastlín vystavených melasovej tráve obsahovali zvýšené hladiny zlúčenín, ako je (R)-linalool, molekula, o ktorej je známe, že ovplyvňuje správanie hmyzu [103,104]. V inej štúdii na presovieckom kŕmenie háďatkami (  Spodoptera frugiperda  ) vyvolalo významnú produkciu monoterpénov a seskviterpénov – 17 % a 26 % z celkového zloženia VOC – čo sú zlúčeniny, o ktorých je známe, že majú obrannú aktivitu proti bylinožravcom [157,158]. Zatiaľ čo uvoľňovanie prchavých látok je do značnej miery stimulované a chráni rastlinu pred bylinožravosťou, pribúdajú dôkazy o tom, že prchavé látky slúžia aj na prilákanie užitočných mikróbov [159], ako aj na potenciálnu obranu proti bakteriálnym patogénom reguláciou prieduchovej apertúry [105].

5. Prípadové štúdie

V tejto časti budú príkladom tri choroby, ako metabolomika objasnila centrálne aspekty interakcií rastlina-patogén.

5.1. Cyst Nematode sójových bôbov

Odhaduje sa, že choroby spôsobené cystotvornými háďatkami sóje spôsobujú v Spojených štátoch 11 % ročnú stratu úrody sóje [16]. Poškodenie háďatkom  sójovým – Heterodera schachtii , ktorá je prítomná na celom svete vo väčšine produkčných regiónov [160] – viedla v roku 2013 k deficitu viac ako 136 miliónov bušlov [16] a predstavuje stratu viac ako jednu miliardu amerických dolárov ročne [161 162]. Použitie rezistentných kultivarov ako hlavnej riadiacej praxe je spochybňované schopnosťou háďatiek rýchlo sa adaptovať na jej prekonanie [163]. Mechanizmy podieľajúce sa na prekonávaní rezistencie kultivaru ešte nie sú úplne pochopené. Nematódy majú biotrofný životný štýl. Juvenilné červy infikujú hostiteľské korene pomocou svojho vodiča, aby mechanicky prenikli do tkaniva. Tiež vylučujú enzýmy degradujúce bunkovú stenu, ktoré nezabíjajú hostiteľské bunky [164]. Pred usadením sa  H. schachtii vyberie miesto kŕmenia (iba jedna bunka), ktoré bude nakoniec preprogramované komplexnou bunkovou signalizáciou a prevedené na syncýcium – skupinu stoviek koreňových buniek, ktoré sa vďaka degradácii bunkovej steny zlúčia do jednej kŕmnej štruktúry pre parazita [ 165]. Predpokladá sa, že manipulácia s hostiteľom je indukovaná efektorovými proteínmi [166], ale tieto molekuly je potrebné ešte identifikovať a charakterizovať. Sója, na druhej strane, reaguje na infekciu háďatkami tvorbou reaktívnych foriem kyslíka a aktiváciou hormonálnych signálnych dráh na spustenie obrany [167, 168]. Napríklad v Arabidopsis,  H. schachtii  infekcia vyvoláva akumuláciu kyseliny jasmónovej a pokles kyseliny abscisovej, ako aj zmenu regulácie génov zapojených do týchto dráh [122]. Uvádza sa však, že auxín a etylén pôsobia ako atraktívne signálne molekuly pre rastlinné parazitické háďatká, ktoré ich nasmerujú k ich hostiteľským koreňom [167,169,170].  H. schachtii tiež  produkuje spermín, aby prerušil tvorbu reaktívnych foriem kyslíka a zabránil poškodeniu syncýtia (165). Nie všetko je zlá správa pre sóju, pretože sa zdá, že rhizobaktérie podporujúce rast podporujú rezistenciu hostiteľa počas infekcie cystovým háďatkom, ako ukázali Kang et al. (2018) [171]. Táto štúdia integrovala transkriptomické a metabolomické údaje, aby odhalila, že  Bacillus  sp. indukujú produkciu fenolovej zlúčeniny 4-vinylfenolu, ktorá priamo súvisí s produkciou lignínu a zosilnením bunkovej steny proti prenikaniu patogénov. Konzistentne existovala zvýšená regulácia génov spojených s fenylpropanoidovou dráhou, ktorá je biochemickou dráhou väčšiny fenolových zlúčenín [171].

5.2. Rice Blast choroba – výbuch ryže -predstavuje ohrozenie aj pre človeka

Výbuch ryže spôsobený Magnaporthe oryzae  , ktorý je ekonomicky najzávažnejším ochorením ryže, je zodpovedný za ročné straty viac ako 30 % [172]. Tento hubový patogén má hemibiotrofný životný štýl a infikuje svojho hostiteľa v akomkoľvek vývojovom štádiu, pričom spôsobuje poškodenie viacerých tkanív: listu, stonky, uzliny alebo metliny [173]. Aby mohla preniknúť do buniek ryže, vyvinie aprezórium, ktoré povedie hubu k intracelulárnej kolonizácii [174]. Metabolomická analýza pomocou GC‐MS a LC‐MS odhalila, že huba produkuje sfingolipidy, ktoré sú potrebné pre funkčnosť aprezória [175]. Okrem toho sa predpokladá, že bunková infekcia je tkanivovo špecifická, pretože huba má genetický arzenál na špecializovanú penetráciu [176]. Na kŕmenie hostiteľskými bunkami,  M. oryzae  vyvíja špeciálne navrhnuté haustoria, ktoré tvoria biotrofnú fázu huby [176]. Počas kompatibilnej interakcie podporuje množenie hýf vodou nasiaknuté lézie s tmavšími okrajmi, ktoré sú charakteristické pre nekrotrofickú fázu ochorenia.  Rezistentné genotypy ryže produkujú serotonín v reakcii na M. oryzae  na protiútokinfekcia, čo vedie k hypersenzitívnej odpovedi a bunkovej smrti [177] v snahe znížiť kolonizáciu počas skorej biotrofickej fázy. V skutočnosti má ryža komplexnú imunitnú odpoveď proti výbuchu ryže, ktorá je spúšťaná vzorom, pretože rozpoznávanie patogénov spúšťa kaskády MAPK, produkuje sa veľa antimikrobiálnych zlúčenín, stimuluje sa hormonálna signalizácia a vyvoláva sa ukladanie kalózy na posilnenie steny hostiteľskej bunky [178]. Štúdia mikročipov potvrdila časť tejto interakcie a odhalila upreguláciu génov súvisiacich so signalizáciou, ako je MAPK a regulátory spojené s rezistenciou na ryžu [179]. Tiež produkcia etylénu a signalizácia boli identifikované ako kľúčové faktory v reakcii rastlín na ryžu [93,94]. V skutočnosti línie ryže s defektom etylénu neboli schopné syntetizovať fytoalexíny, dôležité sekundárne metabolity súvisiace s obranou rastlín proti infekcii patogénom [93]. Okrem toho ďalšia štúdia ukázala, že nielen etylén, ale aj ďalšie hormóny, ako je metyljasmonát a kyselina salicylová, sa podieľajú na regulácii génu súvisiaceho s ochorením (OsERF83), ktorý bol značne indukovaný Inokulácia M. oryzae  [95].

5.3. Bakteriálne vädnutie v Solanaceae

Ralstonia solanacearum  je nekrotrofná gramnegatívna baktéria prenášaná pôdou. Napáda široké spektrum hostiteľov kolonizáciou ich xylémových ciev, čo spôsobuje vädnutie a smrť rastlín. Produkcia extracelulárnych polysacharidov je hlavným faktorom virulencie [92]; jeho akumulácia vo vnútri hostiteľského xylému bráni vaskulatúre a spôsobuje vädnutie. GC/MS a LC/MS odhalili, že putrescín vzniká pri blokáde xylémových ciev v rastlinách rajčiaka [43]. Tento metabolit urýchľuje symptómy ochorenia, pretože zvyšuje titre baktérií. Preto sa predpokladá, že  R. solanacearum produkuje ho, keďže má na to genetický arzenál [180]. Aby sa zabránilo útoku, rastliny rajčiaka produkujú kyseliny chinové a flavonoidy z fenylpropanoidovej dráhy – známej pre svoje antimikrobiálne aktivity [31,96,97,181] – a hexózy (ktoré môžu pôsobiť ako osmotické regulátory), keď sú infikované baktériou, ako sa zistilo pomocou necielených metabolomík. prístup [98]. Estery kyseliny hydroxyškoricovej a kyseliny chinovej boli identifikované ako biomarkery ochorenia na základe štyroch kultivarov, ktoré na ochorenie reagovali odlišne [98]. Okrem toho proteomika a transkriptomika odhalili, že metabolické dráhy sacharózy boli aktivované ako skorá odpoveď na inokuláciu  R. solanacearum  [99]. Zaujímavé je, že feruloyl-serotonín tiež koreloval s  Ralstoniou infekcia [98]. Produkcia tejto zlúčeniny bola systémovo spojená s obranou rastlín [182, 183], aj keď presné mechanizmy, ktoré sa na nej podieľajú, ešte neboli objasnené [184]. Ďalej, upregulácia spermidínsyntázy bola v korelácii s vyššou odolnosťou proti bakteriálnemu vädnutiu u baklažánov [185]. Všeobecnejšie, polyamíny, ako je spermidín, zvyšujú odolnosť rastlín voči stresu, abiotickému aj biotickému [186–188]. Vzhľadom na široký rozsah hostiteľov pokrytých týmto patogénom budú biochemické markery objavené metabolomikou naďalej podporovať objavovanie zdrojov rezistencie.

6. Výzvy a perspektívy

Jednou z hlavných výziev v štúdiách interakcií medzi hostiteľom a mikróbmi je rozlíšenie medzi metabolitmi rastlín a patogénov. Označenie by mohlo prekonať tento problém, ako ukázali Pang et al. 2018 v bunkách Arabidopsis stomata naočkovaných  Pseudomonas syringae  [189]. Bakteriálne metabolity boli označené ťažkými izotopmi, aby sa potom mohli odlíšiť od rastlinných pomocou cieleného prístupu na detekciu metabolitov. Táto technika umožnila identifikáciu bakteriálnych aminokyselín a organických kyselín, ktoré by inak mohli byť mylne považované za rastlinné produkty. V dôsledku toho bolo možné preukázať, že  P. syringae preprogramuje primárny metabolizmus hostiteľa a bunkovú signalizáciu na moduláciu stomatálneho pohybu [189]. Nebol to prvý pokus o oddelenie metabolitov v tomto patosystéme. V roku 2010 Allwood a spol. aplikovali infračervenú spektroskopiu s Fourierovou transformáciou na sledovanie diferenciácie Arabidopsis a  P. syringae metabolické odtlačky prstov [190]. Tento prístup, ktorý viedol k samostatnej analýze profilov metabolitov rastlín a patogénov, v skutočnosti nerozlišoval každú zlúčeninu – namiesto toho zistil rozdiely v úrovniach. Ďalšou ťažkosťou metabolomiky – a najmä pre štúdie patológie rastlín – je identifikácia neznámych zlúčenín. Neexistujú žiadne špecifické databázy metabolitov pre rastliny alebo rastlinné patogény, ako sú tie, ktoré sa používajú pri štúdiách ľudí [191] a kvasiniek [192]. Zložitosť interakcie medzi rastlinnými hostiteľmi a ich patogénmi, zložitosť sekundárneho metabolizmu – hlavného hráča v obrane rastlín a mikrobiálnej infekcii – určite neuľahčujú úlohu anotácie metabolitov. Identifikácia špecializovaných metabolitov teda zvyčajne zahŕňa časovo náročnú izoláciu metabolitov, purifikácia a analýza NMR alebo syntéza a potvrdenie na základe predikcie prostredníctvom zodpovedajúcich hmotnostných prechodov v LC/MS‐MS. Z tohto dôvodu mnohé výskumné inštitúcie vlastnia svoje vlastné domáce knižnice, ktoré obsahujú metabolity často veľmi špecifické pre ich výskumné záujmy a nie sú vždy verejne dostupné [193]. Zdieľanie týchto poznatkov medzi skupinami a sprístupnenie spektrálnych informácií o sekundárnych metabolitoch by mohlo byť najefektívnejším spôsobom vytvorenia solídnej a spoľahlivej metabolomickej databázy rastlina-patogén. Použitie metabolomiky na detekciu a identifikáciu patogénnych zlúčenín syntetizovaných počas obsahujúce metabolity často veľmi špecifické pre ich výskumné záujmy a nie sú vždy verejne dostupné [193]. Zdieľanie týchto poznatkov medzi skupinami a sprístupnenie spektrálnych informácií o sekundárnych metabolitoch by mohlo byť najefektívnejším spôsobom vytvorenia solídnej a spoľahlivej metabolomickej databázy rastlina-patogén. Použitie metabolomiky na detekciu a identifikáciu patogénnych zlúčenín syntetizovaných počas obsahujúce metabolity často veľmi špecifické pre ich výskumné záujmy a nie sú vždy verejne dostupné [193]. Zdieľanie týchto poznatkov medzi skupinami a sprístupnenie spektrálnych informácií o sekundárnych metabolitoch by mohlo byť najefektívnejším spôsobom vytvorenia solídnej a spoľahlivej metabolomickej databázy rastlina-patogén. Použitie metabolomiky na detekciu a identifikáciu patogénnych zlúčenín syntetizovaných počas infekcia/kolonizácia sa v poslednom čase zvýšila, čo poskytne viac informácií o mikrobiálnej stránke vzťahu medzi patogénmi a ich hostiteľmi.

Ako je v tomto prehľade široko vidieť, integrácia medzi proteomikou, transkriptomikou a metabolomikou je kľúčom k hlbokému pochopeniu vzťahu medzi hostiteľom a patogénom. Integrácia všetkých súborov údajov z omics však nie je ľahká úloha. Spojenie fenotypu s genotypom nie je také jednoduché ako korelácia údajov z genomiky s proteomikou, pretože neexistuje priame spojenie medzi génom alebo súborom génov a špecifickým metabolitom [194], ako je to v prípade DNA a mRNA (preto proteín). Metabolity však predstavujú konečný produkt a riadia fenotyp súvisiaci s expresiou mnohých génov [64] (obrázok 4). Niektoré platformy majú v úmysle integrovať omické údaje, ale nie sú ani zďaleka užívateľsky prívetivé [195], pretože väčšina z nich vyžaduje pokročilé bioinformatické zručnosti. napriek tomu softvér MetaboAnalyst má príťažlivé rozhranie a možno ho použiť online alebo s R [196] a začína integrovať niektoré omické údaje so svojimi platformami analýzy sietí a ciest [197]. Na uľahčenie štúdií interakcie medzi rastlinami a mikróbmi je potrebný pokrok v integrácii multi-omických údajov. Začlenenie genomických a proteomických údajov (ktoré sú už dostupné v mnohých rastlinných patogénnych systémoch) do najnovšie vyriešeného metabolomického prístupu si bude vyžadovať spoluprácu, prideľovanie odborných znalostí a informácií. To umožní výskumníkom budovať databázy a platformy, ktoré umožnia kombináciu základných informácií na hlbšie pochopenie interakcií hostiteľ-patogén a na vývoj nových prístupov na zlepšenie odolnosti rastlín voči biotickému stresu. a začína integrovať niektoré omické údaje so svojimi platformami analýzy sietí a ciest [197]. Na uľahčenie štúdií interakcie medzi rastlinami a mikróbmi je potrebný pokrok v integrácii multi-omických údajov. Začlenenie genomických a proteomických údajov (ktoré sú už dostupné v mnohých rastlinných patogénnych systémoch) do najnovšie vyriešeného metabolomického prístupu si bude vyžadovať spoluprácu, prideľovanie odborných znalostí a informácií. To umožní výskumníkom budovať databázy a platformy, ktoré umožnia kombináciu základných informácií na hlbšie pochopenie interakcií hostiteľ-patogén a na vývoj nových prístupov na zlepšenie odolnosti rastlín voči biotickému stresu. a začína integrovať niektoré omické údaje so svojimi platformami analýzy sietí a ciest [197]. Na uľahčenie štúdií interakcie medzi rastlinami a mikróbmi je potrebný pokrok v integrácii multi-omických údajov. Začlenenie genomických a proteomických údajov (ktoré sú už dostupné v mnohých rastlinných patogénnych systémoch) do najnovšie vyriešeného metabolomického prístupu si bude vyžadovať spoluprácu, prideľovanie odborných znalostí a informácií. To umožní výskumníkom budovať databázy a platformy, ktoré umožnia kombináciu základných informácií na hlbšie pochopenie interakcií hostiteľ-patogén a na vývoj nových prístupov na zlepšenie odolnosti rastlín voči biotickému stresu. Začlenenie genomických a proteomických údajov (ktoré sú už dostupné v mnohých rastlinných patogénnych systémoch) do najnovšie vyriešeného metabolomického prístupu si bude vyžadovať spoluprácu, prideľovanie odborných znalostí a informácií. To umožní výskumníkom budovať databázy a platformy, ktoré umožnia kombináciu základných informácií na hlbšie pochopenie interakcií hostiteľ-patogén a na vývoj nových prístupov na zlepšenie odolnosti rastlín voči biotickému stresu. Začlenenie genomických a proteomických údajov (ktoré sú už dostupné v mnohých rastlinných patogénnych systémoch) do najnovšie vyriešeného metabolomického prístupu si bude vyžadovať spoluprácu, prideľovanie odborných znalostí a informácií. To umožní výskumníkom budovať databázy a platformy, ktoré umožnia kombináciu základných informácií na hlbšie pochopenie interakcií hostiteľ-patogén a na vývoj nových prístupov na zlepšenie odolnosti rastlín voči biotickému stresu.

Obrázok 4. Interakcia OMIC. DNA a mRNA (červený polkruh) majú priamy vzťah s proteínmi (zelený polkruh) a možno ich analyzovať genomikou, transkriptomikou a proteomikou. Hoci metabolity (modrý kruh – ktoré sú analyzované metabolomikou) nemajú priamo zrejmý vzťah so špecifickými génmi a proteínmi, súvisia dôležitými spôsobmi, ktoré sú v konečnom dôsledku základom fenotypov. Menšie šípky symbolizujú tento nepriamy vzťah, zatiaľ čo celý systém je spojený s fenotypmi cez veľkú šípku.

Autorské príspevky: FRC‐M. vymyslel nápad, FRC‐M. a IG napísal rukopis a navrhol figúrky, DM a APA skontrolovali a upravili rukopis. Všetci autori si prečítali publikovanú verziu rukopisu a súhlasili s ňou.

Financovanie: Táto recenzia bola čiastočne financovaná US National Science Foundation, číslo grantu NSF-DoB 1638999 pre APA, Iniciatíva pre výskum poľnohospodárstva a potravín, číslo grantu 2016-67013-24727 pre DM a Správa rozvoja vidieka, Kórejská republika, Systems & Synthetic Agrobiotech Center, číslo grantu PJ01326904 pre DM

Poďakovanie: Autori sú vďační všetkým výskumníkom uvedeným v tomto prehľade.

Konflikty záujmov: Autori nevyhlasujú žiadny konflikt záujmov.

Referencie

  1.  Kessler, A.; Kalske, A. Diverzita sekundárnych metabolitov rastlín a interakcie druhov.  Annu. Ecol. Evol. Syst.  2018 ,  49  , 115–138.
  2.  Panda, SS; Jhanji, N. Prírodné produkty ako potenciálne anti-alzheimerové činidlá.  Curr. Med. Chem.  2019 ,  26  , 1–30.
  3.  Dong, J.; Liang, W.; Wang, T.; Sui, J.; Wang, J.; Deng, Z.; Chen, D. Saponíny regulujú črevný zápal pri rakovine hrubého čreva a IBD.  Pharmacol. Res.  2019 ,  144  , 66–72.
  4.  Rasoanaivo, P.; Wright, CW; Willcox, ML; Gilbert, B. Výťažky z celých rastlín verzus jednotlivé zlúčeniny na liečbu malárie: synergia a pozitívne interakcie.  Malar. J.  2011 ,  10  , S4.
  5.  Fang, C.; Fernie, AR; Luo, J. Skúmanie rozmanitosti metabolizmu rastlín.  Trends Plant Sci.  2019 ,  24  , 83–98.
  6.  Pott, DM; Osorio, S.; Vallarino, JG Od centrálneho k špecializovanému metabolizmu: Prehľad niektorých sekundárnych zlúčenín odvodených z primárneho metabolizmu pre ich úlohu pri poskytovaní nutričných a organoleptických vlastností ovociu.  Predné. Plant Sci.  2019 ,  10  , 835.
  7.  Sulpice, R.; McKeown, PC Smerovanie ku komplexnej mape centrálneho metabolizmu rastlín.  Annu. Rev. Plant Biol.  2015 ,  66  , 187–210.
  8.  Yang, F.; Li, W.; Jiang, N.; Yu, H.; Morohashi, K.; Ouma, WZ; Morales-Mantilla, DE; Gomez-Cano, FA; Mukundi, E.; Prada‐Salcedo, LD; a kol. Regulačná sieť génov kukurice pre metabolizmus fenolov.  Mol. Závod  2017 ,  10  , 498–515.
  9.  Garzon, CD; Lequart, M.; Rautengarten, C.; Bassard, S.; Sellier‐Richard, H.; Baldet, P.; Heazlewood, JL; Gibon, Y.; Domon, J.-M.; Giauffret, C.; a kol. Regulácia metabolizmu uhlíka v dvoch sesterských líniách kukurice kontrastovala s toleranciou chladu.  J. Exp. Bot.  2019 ,  71  , 356–369.
  10.  Li, Z.; Cheng, B.; Yong, B.; Liu, T.; Peng, Y.; Zhang, X.; Ma, X.; Huang, L.; Liu, W.; Nie, G. Metabolomické a fyziologické analýzy odhaľujú β‐sitosterol ako dôležitý regulátor rastu rastlín vyvolávajúci toleranciu voči vodnému stresu u ďateliny bielej.  Planta  2019 ,  250  , 2033–2046.
  11.  Martínez‐Lüscher, J.; Chen, CCL; Brillante, L.; Kurtural, SK Čiastočné vylúčenie slnečného žiarenia sieťkami farebných odtieňov znižuje degradáciu organických kyselín a flavonoidov bobúľ hrozna (  Vitis vinifera  L.).  J. Agric. Food Chem.  2017 ,  65  , 10693–10702.
  12.  Silva, L. de Á.; Condori-Apfata, JA; Costa, PM de A.; Martino, PB; Tavares, ACA; Marcelino, MM; Raimundi, SCJ; Picoli, EA de T.; Araújo, WL; Zsögön, A.; a kol. Sila zdroja moduluje násadu ovocia obratom škrobu a exportom sacharózy a aminokyselín v paprike.  Plant Cell Physiol.  2019 ,  60  , 2319–2330.
  13.  Yang, Q.; Pan, J.; Shen, G.; Guo, B. Žlté svetlo podporuje rast a akumuláciu bioaktívnych flavonoidov v  Epimedium pseudowushanense  .  J. Photochem. Photobiol. B Biol.  2019 ,  197  , 111550.
  14.  Pandey, P.; Irulappan, V.; Bagavathiannan, M. V; Senthil-Kumar, M. Vplyv kombinovaných abiotických a biotických stresov na rast rastlín a spôsoby zlepšenia plodín využívaním fyzio-morfologických vlastností.  Predné. Plant Sci.  2017 ,  8  , 537.
  15.  Reddy, DVR; Sudarshana, MR; Fuchs, M.; Rao, NC; Thottappilly, G. Geneticky upravené rastliny odolné voči vírusom v rozvojových krajinách: Súčasný stav a vyhliadky do budúcnosti. In  Pokroky vo výskume vírusov  ; Elsevier, 2009; s. 185–220.
  16.  Allen, TW; Bradley, CA; Sisson, AJ; Byamukama, E.; Chilvers, MI; Coker, CM; Collins, AA; Damicone, JP; Dorrance, AE; Dufault, NS; a kol. Odhady strát na výnosoch sóje v dôsledku chorôb v Spojených štátoch a Ontáriu v Kanade od roku 2010 do roku 2014.  Rastlinné liečivo. Prog.  2017 ,  18  , 19–27.
  17.  Mueller, DS; Múdry, KA; Sisson, AJ; Allen, TW; Bergstrom, GC; Bosley, DB; Bradley, CA; Broders, KD; Byamukama, E.; Chilvers, MI; a kol. Odhady strát na úrode kukurice v dôsledku chorôb v Spojených štátoch a Ontáriu v Kanade od roku 2012 do roku 2015.  Rastlinné liečenie. Prog.  2016 ,  17  , 211–222.
  18.  Roper, MC  Pantoea stewartii  subsp.  stewartii  : Poučenia získané od patogénu cukrovej kukurice žijúcej v xyléme.  Mol. Plant Pathol.  2011 ,  12  , 628-637.
  19.  Yoshida, K.; Schuenemann, VJ; Cano, LM; Pais, M.; Mishra, B.; Sharma, R.; Lanz, C.; Martin, FN; Kamoun, S.; Krause, J.; a kol. Vzostup a pád rodu  Phytophthora infestans  , ktorý spustil írsky hladomor zemiakov.  Elife  2013 ,  2013  , 1.–25.
  20.  Falk, DE Vytváranie a udržiavanie diverzity na elitnej úrovni v šľachtení plodín.  Genome  2010 ,  53  , 982-991.
  21.  Putnam, ML Hodnotenie vybraných metód diagnostiky chorôb rastlín.  Crop Prot.  1995 ,  14  , 517-525.
  22.  Piquerez, SJM; Harvey, SE; Beynon, JL; Ntoukakis, V. Zlepšenie odolnosti voči chorobám plodín: lekcie z výskumu Arabidopsis a paradajok.  Predné. Plant Sci.  2014 ,  5  , 671.
  23.  Šalamún, PS; Oliver, RP Dôkaz, že kyselina γ‐aminomaslová je hlavným zdrojom dusíka počas infekcie rajčiakov  Cladosporium fulvum .  Planta  2002 ,  214  , 414–420.
  24.  Šalamún, PS; Oliver, RP Obsah dusíka v apoplaste listov rajčiaka sa zvyšuje počas infekcie  Cladosporium fulvum  .  Planta  2001 ,  213  , 241–249.
  25.  Etalo, DW; Stulemeijer, IJE; Peter van Esse, H.; de Vos, RCH; Bouwmeester, HJ; Joosten, MHAJ Preprogramovanie transkriptómu a metabolómu v paradajke spojeného so systémovou hypersenzitívnou odpoveďou.  Plant Physiol.  2013 ,  162  , 1599–1617.
  26.  Asselin, JE; Lin, J.; Perez-Quintero, AL; Gentzel, I.; Majerczak, D.; Opiyo, SO; Zhao, W.; Paek, SM; Kim, MG; Coplin, DL; a kol. Porucha metabolizmu kukuričného fenylpropanoidu efektorom AvrE rodiny typu III z  Pantoea stewartii  .  Plant Physiol.  2015 ,  167  , 1117–1135.
  27.  Zhou, H.; Lin, J.; Johnson, A.; Morgan, RL; Zhong, W.; Ma, W. Efektor  Pseudomonas syringae  typu III HopZ1 sa zameriava na hostiteľský enzým na potlačenie biosyntézy izoflavónov a na podporu infekcie v sóji.  Cell Host Microbe  2011 ,  9  , 177–186.
  28.  Luna, E.; farár, V.; Robert, J.; Flors, V.; Mauch-Mani, B.; Ton, J. Callose deposition: Mnohostranná obranná reakcia rastlín.  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2011 ,  24  , 183–193.
  29.  Chen, X.-YY; Kim, J.‐YY Syntéza kalózy vo vyšších rastlinách.  Rastlinný signál. Správaj sa.  2009 ,  4  , 489-492.
  30.  Torres, MA; Jones, JDG; Dangl, JL Signalizácia reaktívnych druhov kyslíka v reakcii na patogény.  Plant Physiol.  2006 ,  141  , 373-378.
  31.  González‐Lamothe, R.; Mitchell, G.; Gattuso, M.; Diarra, M.; Malouin, F.; Bouarab, K. Rastlinné antimikrobiálne látky a ich účinky na rastlinné a ľudské patogény.  Int. J. Mol. Sci.  2009 ,  10  , 3400-3419.
  32.  Zhang, H.; Sonnewald, U. Rozdiely a spoločné znaky reakcií rastlín na jednotlivé a kombinované

zdôrazňuje.  Plant J.  2017 ,  90  , 839–855.

  1.  Denancé, N.; Sánchez‐Vallet, A.; Goffner, D.; Molina, A. Odolnosť voči chorobám alebo rast: úloha rastlinných hormónov pri vyrovnávaní imunitných reakcií a nákladov na kondíciu.  Predné. Plant Sci.  2013 ,  4  , 1–12.
  2.  Möller, M.; Stukenbrock, EH Evolúcia a architektúra genómu v hubových rastlinných patogénoch.  Nat. Microbiol.  2017 ,  15  , 756–771.
  3.  Bergelson, J.; Kreitman, M.; Stahl, EA; Tian, ​​D. Evolučná dynamika rastlinných R‐génov.  Veda (80‐.).  2001 ,  292  , 2281-2285.
  4.  Xu, T.; Lei, L.; Shi, J.; Wang, X.; Chen, J.; Xue, M.; Sun, S.; Zhan, B.; Xia, Z.; Jiang, N.; a kol. Charakterizácia translačných reakcií kukurice na infekciu vírusom mozaiky cukrovej trstiny.  Virus Res.  2019 ,  259  , 97-107.
  5.  Rampitsch, C.; Bykova, N. V. Proteomika a choroby rastlín: Pokroky v boji proti veľkej hrozbe globálnej ponuky potravín.  Proteomics  2012 ,  12  , 673–690.
  6.  Manning, VA; Chu, AL; Steeves, JE; Wolpert, TJ; Ciuffetti, LM Toxín  ​​Pyrenophora tritici-repentis  selektívny pre hostiteľa , Ptr ToxA, indukuje zmeny fotosystému a akumuláciu reaktívnych foriem kyslíka v citlivej pšenici.  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2009 ,  22  , 665-676.
  7.  Hong, J.; Yang, L.; Zhang, D.; Shi, J.; Hong, J.; Yang, L.; Zhang, D.; Shi, J. Metabolomika rastlín: Nepostrádateľný nástroj systémovej biológie pre vedu o rastlinách.  Int. J. Mol. Sci.  2016 ,  17  , 767.
  8.  Méchin, V.; Laluc, A.; Legée, F.; Cézard, L.; Denoue, D.; Barrière, Y.; Lapierre, C. Vplyv mutácie brownmidrib bm 5 na ligníny kukurice.  J. Agric. Food Chem.  2014 ,  62  , 5102-5107.
  9.  Tsogtbaatar, E.; Cocuron, J.-C.; Sonera, MC; Alonso, AP Metabolitné odtlačky prstov embryí žeruchy (  Thlaspi arvense  L.) na posúdenie aktívnych dráh počas syntézy oleja.  J. Exp. Bot.  2015 ,  66  , 4267–4277.
  10.  Leary, BM; Neale, HC; Geilfus, C.-M.; Jackson, RW; Arnold, DL; Preston, GM; O’Leary, BM; Neale, HC; Geilfus, C.-M.; Jackson, RW; a kol. Skoré zmeny v zložení apoplastu spojené s obranou a chorobou v interakciách medzi  Phaseolus vulgaris  a patogénom halo plesne  Pseudomonas syringae  pv.  phaseolicola  .  Rastlina. Cell Environ.  2016 ,  39  , 2172–2184.
  11.  Lowe‐Power, TM; Hendrich, CG; von Roepenack-Lahaye, E.; Li, B.; Wu, D.; Mitra, R.; Dalsing, BL; Ricca,

P.; Naidoo, J.; Cook, D.; a kol. Metabolomika paradajkovej xylémovej šťavy počas bakteriálneho vädnutia odhaľuje, že Ralstonia solanacearum produkuje hojné množstvo putrescínu, metabolitu, ktorý urýchľuje ochorenie vädnutia.  Environ. Microbiol.  2017 ,  20  , 1330–1349.

  1.  Wu, S.; Tohge, T.; Cuadros‐Inostroza, Á.; Tong, H.; Tenenboim, H.; Kooke, R.; Méret, M.; Keurentjes, JB; Nikoloski, Z.; Fernie, AR; a kol. Mapovanie metabolickej krajiny Arabidopsis necielenou metabolomikou v rôznych podmienkach prostredia.  Mol. Závod  2018 ,  11  , 118–134.
  2.  Ribbenstedt, A.; Ziarrusta, H.; Benskin, JP Vývoj, charakterizácia a porovnanie metód cielenej a necielenej metabolomiky.  PLoS One  2018 ,  13  , e0207082.
  3. ​​Liu, X.; Locasale, JW Metabolomics: Základný náter.  Trends Biochem. Sci.  2017 ,  42  , 274–284.
  4.  Cocuron, J.-C.; Anderson, B.; Boyd, A.; Alonso, AP Cielená metabolomika  Physaria fendleri  , priemyselnej plodiny produkujúcej hydroxy mastné kyseliny.  Plant Cell Physiol.  2014 ,  55  , 620–33.
  5.  Cocuron, J.‐C.; Casas, MI; Yang, F.; Grotewold, E.; Alonso, AP Beyond the wall: vysokovýkonná kvantifikácia fenolických látok rozpustných v rastlinách a viazaných na bunkovú stenu pomocou kvapalinovej chromatografie, tandemovej hmotnostnej spektrometrie.  J. Chromatogr. A  2019 ,  1589  , 93–104.
  6.  Mumtaz, MW; Hamid, AA; Akhtar, MT; Anwar, F.; Rashid, U.; Al‐Zuaidy, MH Prehľad najnovšieho vývoja v oblasti metabolomiky a proteomiky – perspektívy fytoterapeutického výskumu.  Predné. Life Sci.  2017 ,  10  .
  7.  Zhu, L.; Zhou, Y.; Li, X.; Zhao, J.; Guo, N.; Xing, H. Metabolomická analýza hypokotylov sóje v reakcii na infekciu  Phytophthora sojae .  Predné. Plant Sci.  2018 ,  9  , 1530.
  8.  do Prado Apparecido, R.; Carlos, EF; Lião, LM; Vieira, LGE; Alcantara, GB; Li?o, LM; Vieira, LGE; Alcantara, GB; Lião, LM; Vieira, LGE; a kol. Metabolomika transgénneho a netransgénneho sladkého pomaranča založená na NMR odhaľuje rôzne reakcie v primárnom metabolizme počas vývoja rakoviny citrusov.  Metabolomics  2017 ,  13  , 1–12.
  9.  Hématy, K.; Cherk, C.; Somerville, S. Vojna medzi hostiteľom a patogénom na stene rastlinnej bunky.  Curr. Opin. Plant Biol.  2009 ,  12  , 406-413.
  10.  van Kan, JAL Povolenie zabíjať: životný štýl nekrotrofného rastlinného patogénu.  Trends Plant Sci.  2006 ,  11  , 247-253.
  11.  Kemen, E.; Jones, JDG Obligátny biotrofný parazitizmus: môžeme spojiť genómy so životným štýlom?  Trends Plant Sci.  2012 ,  17  , 448–457.
  12.  Agrios, GN  Patológia rastlín  ; 5. vydanie; Elsevier Academic Press: Amsterdam, Holandsko, 2005;
  13.  Jupiter, J.; Stam, R.; Howden, AJ; Morris, JA; Zhang, R.; Hedley, PE; Huitema, E.  Phytophthora capsici  paradajková interakcia sa vyznačuje dramatickými posunmi v génovej expresii spojenej s hemi-biotrofným životným štýlom.  Genome Biol.  2013 ,  14  , R63.
  14.  Münch, S.; Lingner, U.; Floss, DS; Ludwig, N.; Sauer, N.; Deising, HB Hemibiotrofný životný štýl druhov  Colletotrichum  .  J. Plant Physiol.  2008 ,  165  , 41–51.
  15.  Scholthof, K.‐BG Trojuholník chorôb: patogény, životné prostredie a spoločnosť.  Nat. Microbiol.  2007 ,  5  , 152-156.
  16.  Vinayavekhin, N.; Saghatelian, A. Necielená metabolomika. In  Aktuálne protokoly v molekulárnej biológii  ; John Wiley & Sons, Inc.: Hoboken, NJ, USA, 2010; Vol. Kapitola 30, s. 1–24.
  17.  Tsuge, T.; Harimoto, Y.; Akimitsu, K.; Ohtani, K.; Kodama, M.; Akagi, Y.; Egusa, M.; Yamamoto, M.; Otani, H. Toxíny selektívne pre hostiteľa produkované rastlinnou patogénnou hubou  Alternaria alternata  .  FEMS Microbiol.  2013 ,  37 ,  44–66  .
  18.  Malinowski, R.; Novák, O.; Borhan, MH; Špíchal, L.; Strnad, M.; Rolfe, SA Úloha cytokinínov pri chorobe palice.  Eur. J. Plant Pathol.  2016 ,  145  , 543–557.
  19.  Balendres, MA; Nichols, DS; Tegg, RS; Wilson, CR Metabolómy exsudátov koreňových zemiakov: Zlúčeniny, ktoré stimulujú pokojové klíčenie spór pôdneho patogénu  Spongospora subterranea  .  J. Agric. Food Chem.  2016 ,  64  , 7466–7474.
  20.  Lee, D.‐K.; Ahn, S.; Cho, HY; Yun, HY; Park, JH; Lim, J.; Lee, J.; Kwon, SW Metabolická odpoveď indukovaná interakciami parazitických rastlín a húb bráni metabolizmu aminosacharidov a nukleotidových cukrov v hostiteľovi.  Sci. Rep.  2016 ,  6  , 37434.
  21.  Peyraud, R.; Dubiella, U.; Barbacci, A.; Genin, S.; Raffaele, S.; Roby, D. Pokroky v interakciách medzi rastlinami a patogénmi z perspektívy molekulárnej k systémovej biológii.  Závod J.  2017 ,  90  , 720–737.
  22.  Gemperline, E.; Keller, C.; Li, L. Hmotnostná spektrometria v rastlinnej omike.  Anal. Chem.  2016 ,  88  , 3422–3434.
  23.  Chen, F.; Ma, R.; Chen, X.‐L. Pokroky metabolomiky v interakciách hubových patogénov a rastlín.  Metabolity  2019 ,  9  , 169.
  24.  Allwood, JW; Ellis, DI; Goodacre, R. Metabolomické technológie a ich aplikácia na štúdium rastlín a interakcií medzi rastlinami a hostiteľmi.  Physiol. Rastlina.  2008 ,  132  , 117-35.
  25.  Slisz, AM; Breksa, AP; Miščuk, DO; McCollum, G.; Slupsky, CM Metabolomická analýza citrusovej infekcie  Candidatus Liberibacter  odhaľuje pohľad na patogenitu.  J. Proteome Res.  2012 ,  11  , 4223-4230.
  26.  Lowe, RGT; Pán, M.; Rybak, K.; Trengove, RD; Oliver, RP; Solomon, PS Metabolomický prístup k disekcii osmotického stresu v patogéne pšenice  Stagonospora nodorum  .  Plesňová Genet. Biol.  2008 ,  45  , 1479–1486.
  27.  Parker, D.; Beckmann, M.; Zubair, H.; Enot, DP; Caracuel‐Rios, Z.; Overy, DP; Snowdon, S.; Talbot, NJ; Draper, J. Metabolomická analýza odhaľuje bežný vzor metabolického preprogramovania počas invázie troch druhov hostiteľských rastlín  Magnaporthe grisea  .  Plant J.  2009 ,  59  , 723–737.
  28.  Pritchard, L.; Birch, P. Systémová biológia na interakcie medzi rastlinami a mikróbmi: Biochemické a štrukturálne ciele efektorov patogénov.  Plant Sci.  2011 ,  180  , 584-603.
  29.  Win, J.; Chaparro‐Garcia, A.; Belhaj, K.; Saunders, DGO; Yoshida, K.; Dong, S.; Schornack, S.; Zipfel, C.; Robatzek, S.; Hogenhout, SA; a kol. Efektorová biológia organizmov spojených s rastlinami: koncepty a perspektívy.  Cold Spring Harb. Symp. Kvant. Biol.  2012 ,  77  , 235–247.
  30.  Collemare, J.; O’Connell, R.; Lebrun, M. Neproteínové efektory:  terra incognita  interakcií medzi rastlinami a hubami.  New Phytol.  2019 ,  223  , 590–596.
  31.  Nomura, K.; Melotto, M.; On, SY Potlačenie obrany hostiteľa v kompatibilných interakciách rastlina-  Pseudomonas syringae .  Curr. Opin. Plant Biol.  2005 ,  8  , 361-368.
  32.  Geng, X.; Cheng, J.; Gangadharan, A.; Mackey, D. Koronatínový toxín  Pseudomonas syringae  je multifunkčný supresor obranyschopnosti Arabidopsis.  Plant Cell  2012 ,  24  , 4763–4774.
  33.  Toruño, TY; Stergiopoulos, I.; Coaker, G. Efektory rastlinných patogénov: bunkové sondy zasahujúce do obrany rastlín priestorovým a časovým spôsobom.  Annu. Phytopathol.  2016 ,  54  , 419–41.
  34.  Yang, L.; Teixeira, PJPL; Biswas, S.; Finkel, OM; On, Y.; Salas‐Gonzalez, I.; angličtina, ME; Epple, P.; Mieczkowski, P.; Dangl, JL Efektor  Pseudomonas syringae  typu III HopBB1 podporuje degradáciu hostiteľského transkripčného represora na reguláciu fytohormónových reakcií a virulencie.  Bunkový hostiteľský mikrób  2017 ,  21  , 156–168.
  35.  Jiang, S.; Yao, J.; Ma, K.-W.; Zhou, H.; Song, J.; On, SY; Ma, W. Bakteriálny efektor aktivuje jasmonátovú signalizáciu priamym zacielením na transkripčné represory JAZ.  PLoS Pathog.  2013 ,  9  , e1003715.
  36.  Macho, AP; Guevara, CM; Tornero, P.; Ruiz‐Albert, J.; Beuzón, ČR Efektorový proteín  Pseudomonas syringae  HopZ1a potláča efektorom spúšťanú imunitu.  New Phytol.  2010 ,  187  , 1018-1033.
  37.  Nobori, T.; Môj, A.; Tsuda, K. Molekulárne siete v holobionte rastlina-patogén.  FEBS Lett.  2018 ,  592  , 1937–1953.
  38.  Djamei, A.; Schipper, K.; Rabe, F.; Ghosh, A.; Vincon, V.; Kahnt, J.; Osorio, S.; Tohge, T.; Fernie, AR; Feussner, I.; a kol. Metabolické aktivovanie vylučovaným hubovým efektorom.  Príroda  2011 ,  478  , 395–398.
  39.  Djamei, A.; Kahmann, R.  Ustilago maydis  : Rozoberanie molekulárneho rozhrania medzi patogénom a rastlinou.  PLoS Pathog.  2012 ,  8  , 11–14.
  40.  Kimura, M.; Anzai, H.; Yamaguchi, I. Mikrobiálne toxíny v interakciách medzi rastlinami a patogénmi: Biosyntéza, mechanizmy rezistencie a význam.  J. Gen. Appl. Microbiol.  2001 ,  47  , 149-160.
  41.  Schmidt, R.; Durling, MB; de Jager, V.; Menezes, RC; Nordkvist, E.; Svatoš, A.; Dubey, M.; Lauterbach, L.; Dickschat, JS; Karlsson, M.; a kol. Dešifrovanie genómu a sekundárneho metabolómu rastlinného patogénu  Fusarium culmorum  .  FEMS Microbiol. Ecol.  2018 ,  94  .
  42.  Placenta, CM; D’Mello, JPF; MacDonald, AMC Prehľad celosvetovej kontaminácie obilných zŕn a krmiva pre zvieratá mykotoxínmi Fusarium.  Anim. Feed Sci. Technol.  1999 ,  78  , 21-37.
  43.  Zapparata, A.; Da Lio, D.; Somma, S.; Muñoz, IV; Malfatti, L.; Vannacci, G.; Moretti, A.; Baroncelli, R.; Sarrocco, S. Genómová sekvencia Fusarium graminearum ITEM 124 (ATCC 56091), mykotoxigénny rastlinný patogén.  Oznámenie genómu.  2017 ,  5  , e01209-17.
  44.  Al‐Taher, F.; Banaszewski, K.; Jackson, L.; Zweigenbaum, J.; Ryu, D.; Cappozzo, J. Rýchla metóda na stanovenie viacnásobných mykotoxínov vo vínach a pivách pomocou LC‐MS/MS s použitím testu stabilného riedenia izotopov. In Proceedings of the Journal of Agricultural and Food Chemistry; 2013; Vol. 61, s. 2378–2384.
  45.  Habler, K.; Gotthardt, M.; Schüler, J.; Rychlik, M. Multi‐mykotoxínové stabilné riedenie izotopov LC–MS/MS metóda pre toxíny Fusarium v ​​pive.  Food Chem.  2017 ,  218  , 447–454.
  46.  Drizou, F.; Graham, NS; Bruce, TJA; Ray, RV Vývoj vysokovýkonných metód na skríning choroby spôsobenej Rhizoctonia solani AG 2‐1 v repke olejnej.  Rastlinné metódy  2017 ,  13  , 45.
  47.  Li, S.; Peng, X.; Wang, Y.; Hua, K.; Xing, F.; Zheng, Y.; Liu, W.; Sun, W.; Wei, S. Efektor AGLIP1 v Rhizoctonia solani AG1 IA spúšťa bunkovú smrť v rastlinách a podporuje vývoj ochorenia inhibíciou imunity vyvolanej PAMP v Arabidopsis thaliana.  Predné. Microbiol.  2019 ,  10  , 2228.
  48.  Hu, W.; Pan, X.; Li, F.; Dong, W. Metabolomická analýza UPLC‐QTOF‐MS odhalila príspevky metabolitov k patogenéze  Rhizoctonia solani  kmeňa AG‐1‐IA.  PLoS One  2018 ,  13  , e0192486.
  49.  Milling, A.; Babujee, L.; Allen, C. Extracelulárny polysacharid  Ralstonia solanacearum  je špecifickým elicitorom obranných reakcií v rastlinách rajčiaka odolných voči vädnutiu.  PLoS One  2011 ,  6  , e15853.
  50.  Helliwell, EE; Wang, Q.; Yang, Y. Biosyntéza a signalizácia etylénu je potrebná pre imunitnú odpoveď ryže a bazálnu rezistenciu proti infekcii  Magnaporthe oryzae .  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2016 ,  29  , 831–843.
  51.  Yang, C.; Li, W.; Cao, J.; Meng, F.; Yu, Y.; Huang, J.; Jiang, L.; Liu, M.; Zhang, Z.; Chen, X.; a kol. Aktivácia etylénových signálnych dráh zvyšuje odolnosť voči chorobám reguláciou produkcie ROS a fytoalexínu v ryži.  Plant J.  2017 ,  89  , 338–353.
  52.  Tezuka, D.; Kawamata, A.; Kato, H.; Saburi, W.; Mori, H.; Imai, R. Faktor odozvy etylénu na ryžu

OsERF83 pozitívne reguluje odolnosť voči chorobám  Magnaporthe oryzae  .  Plant Physiol. Biochem.  2019 ,  135  , 263–271.

  1.  Puupponen‐Pimiä, R.; Nohynek, L.; Meier, C.; Kähkönen, M.; Heinonen, M.; Hopia, A.; Oksman‐Caldentey, KM Antimikrobiálne vlastnosti fenolových zlúčenín z bobúľ.  J. Appl. Microbiol.  2001 ,  90  , 494-507.
  2.  Koutelidakis, AE; Andritsos, ND; Kabolis, D.; Kapsokefalou, M.; Drosinos, EH; Komaitis, M. Antioxidačné a antimikrobiálne vlastnosti čajových a aromatických rastlinných extraktov proti bakteriálnym potravinovým patogénom : Porovnávacie hodnotenie.  Curr.  Hore.  Nutraceutical Res.  2016 ,  14  , 133–142.
  3.  Zeiss, DR; Mhlongo, MI; Tugizimana, F.; Steenkamp, ​​PA; Dubery, IA Metabolomické profilovanie hostiteľskej odpovede rajčiaka (  Solanum lycopersicum  ) po infekcii  Ralstonia solanacearum  .  Int. J. Mol. Sci.  2019 ,  20  , 3945.
  4.  Wang, G.; Kong, J.; Cui, D.; Zhao, H.; Niu, Y.; Xu, M.; Jiang, G.; Zhao, Y.; Wang, W. Odolnosť proti  Ralstonia solanacearum  v paradajke závisí od metionínového cyklu a metabolickej dráhy kyseliny γ-aminomaslovej.  Plant J.  2019 ,  97  , 1032–1047.
  5.  Schlaeppi, K.; Mauch, F. Indolické sekundárne metabolity chránia Arabidopsis pred patogénom oomycét  Phytophthora brassicae  .  Rastlinný signál. Správaj sa.  2010 ,  5  , 1099-1101.
  6.  Buxdorf, K.; Yaffe, H.; Barda, O.; Levy, M. Účinky glukozinolátov a produktov ich rozkladu na nekrotrofné huby.  PLoS One  2013 ,  8  , e70771.
  7.  Pedras, MSC; Zheng, Q.-A.; Strelkov, S. Metabolické zmeny v koreňoch repky olejnej infikovanej biotrofom  Plasmodiophora brassicae  : fytoalexíny a fytoanticipíny.  J. Agric. Food Chem.  2008 ,  56  , 9949-9961.
  8.  Tolosa, TA; Tamiru, A.; Midega, CAO; Berg, J. Van Den; Birkett, MA; Woodcock, CM; Bruce, TJA; Kelemu, S.; Pickett, JA; Khan, ZR Melasová tráva vyvoláva priame a nepriame obranné reakcie v susedných rastlinách kukurice.  J. Chem. Ecol.  2019 , 1.–11.
  9.  Huff, RM; Pitts, RJ Receptor odorantu z  Anopheles gambiae  , ktorý demonštruje enantioselektivitu na prchavú rastlinu, linalool.  PLoS One  2019 ,  14  , e0225637.
  10.  López‐Gresa, poslanec; Payá, C.; Ozáez, M.; Rodrigo, I.; Conejero, V.; Klee, H.; Bellés, JM; Lisón, P. Nová úloha prchavých esterov zo zelených listov pri obrane stomatálnych rajčín proti  Pseudomonas injekčnej striekačke  pv.  paradajka  .  Predné. Plant Sci.  2018 ,  9  , 1855.
  11.  Seifi, HS; Van Bockhaven, J.; Angenon, G.; Höfte, M. Metabolizmus glutamátu pri chorobách a obrane rastlín: Priateľ alebo nepriateľ?  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2013,  26  , 475–485.
  12.  Dala‐Paula, BM; Plotto, A.; Bai, J.; Manthey, JA; Baldwin, EA; Ferrarezi, RS; Gloria, MBA Vplyv choroby huanglongbing alebo greening na kvalitu pomarančovej šťavy, prehľad.  Predné. Plant Sci.  2019 ,  9  , 1976.
  13.  Merfa, M. V; Pérez‐López, E.; Naranjo, E.; Jain, M.; Gabriel, DW; De La Fuente, L. Pokrok a prekážky v kultivácii  „Candidatus Liberibacter asiaticus“  , baktérie spojenej s huanglongbingom.  Fytopatológia  2019 ,  109  , 1092–1101.
  14.  Brlanský, RH; Rogers, ME Citrus huanglongbing: Pochopenie interakcie vektor-patogén pre manažment chorôb. Dostupné na internete: www.apsnet.org (prístup 3. decembra 2019)
  15.  Pérez‐Rodríguez, J.; Krüger, K.; Pérez‐Hedo, M.; Ruíz‐Rivero, O.; Urbaneja, A.; Tena, A. Klasická biologická kontrola afrického citrusového lupienka Trioza erytreae, hlavná hrozba pre európsky citrusový priemysel.  Sci. Rep.

2019 ,  9  , 9440.

  1.  da Graça, JV; Douhan, GW; Halbert, SE; Keremane, ML; Lee, RF; Vidalakis, G.; Zhao, H. Huanglongbing: Prehľad zložitého patosystému pustošijúceho svetové citrusy.  J. Integr. Plant Biol.  2016 ,  58  , 373–387.
  2.  Killiny, N.; Nehela, Y. Metabolomická odpoveď na Huanglongbing: Úloha karboxylových zlúčenín v reakcii Citrus sinensis na ‚  Candidatus Liberibacter asiaticus  ‚ a jeho vektor,  Diaphorina citri  .  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2017 ,  30  , 666–678.
  3.  Gallego‐Giraldo, L.; Posé, S.; Pattathil, S.; Peralta, AG; Hahn, MG; Ayre, BG; Sunuwar, J.; Hernandez, J.; Patel, M.; Shah, J.; a kol. Elicitory a indukcia obranného génu v rastlinách so zmenenými lignínovými kompozíciami.  New Phytol.  2018 ,  219  , 1235–1251.
  4.  Xie, M.; Zhang, J.; Tschaplinski, TJ; Tuskan, GA; Chen, JG; Muchero, W. Regulácia biosyntézy lignínu a jej úloha pri kompromisoch ochrany rastu.  Predné. Plant Sci.  2018 ,  9  , 1427.
  5.  Perrine‐Walker, F. Interakcie endoparazitických a ektoparazitických nematód v koreňovom systéme rastlín.  Funkcia. Plant Biol.  2019 ,  46  , 295.
  6.  Gillet, F.‐X.; Bournaud, C.; Antonino de Souza Júnior, JD; Grossi‐de‐Sa, MF Rastlinné parazitické háďatká: k pochopeniu molekulárnych hráčov v stresových reakciách.  Ann. Bot.  2017 ,  119  , 775–789.
  7.  Jones, JT; Haegeman, A.; Danchin, EGJ; Gaur, HS; Helder, J.; Jones, MGK; Kikuchi, T.; ManzanillaLópez, R.; Palomares‐Rius, JE; Wesemael, WML; a kol. Top 10 rastlinných parazitických háďatiek v molekulárnej rastlinnej patológii.  Mol. Plant Pathol.  2013 ,  14  , 946–961.
  8.  Mwamula, AO; Ko, H.-R.; Kim, Y.; Kim, YH; Lee, J.-K.; Lee, DW Morfologická a molekulárna charakterizácia  Heterodera schachtii  a novo zaznamenaného cystového háďatka  H. trifolii  spojeného s čínskou kapustou v Kórei.  rastlina Pathol. J.  2018 ,  34  , 297-307.
  9.  Szakasits, D.; Heinen, P.; Wieczorek, K.; Hofmann, J.; Wagner, F.; Kreil, DP; Sykáček, P.; Grundler, FMW; Bohlmann, H. Transkriptóm syncýtia indukovaný cystickým háďatkom  Heterodera schachtii  v koreňoch Arabidopsis.  Plant J.  2009 ,  57  , 771–784.
  10.  De Almeida Engler, J.; De Vleesschauwer, V.; Burssens, S.; Celenza, JL; Inzé, D.; Van Montagu, M.; Engler, G.; Gheysen, G. Molekulárne markery a inhibítory bunkového cyklu ukazujú dôležitosť progresie bunkového cyklu u háďatiek a syncýcie vyvolaných nematódami.  Plant Cell  1999 ,  11  , 793-807.
  11.  Williamson, VM; Hussey, RS Patogenéza a rezistencia hlíst v rastlinách.  Plant Cell  1996 ,  8  , 1735–1745.
  12.  Kammerhofer, N.; Radakovič, Z.; Regis, JMA; Dobrev, P.; Vaňková, R.; Grundler, FMW; Siddique, S.; Hofmann, J.; Wieczorek, K. Úloha hormónov súvisiacich so stresom v obrane rastlín počas skorej infekcie cystového háďatka  Heterodera schachtii  v Arabidopsis.  New Phytol.  2015 ,  207  , 778–789.
  13.  Hofmann, J.; El Ashry, AEN; Anwar, S.; Erban, A.; Kopka, J.; Grundler, F. Metabolické profilovanie odhaľuje lokálne a systémové reakcie hostiteľských rastlín na parazitizmus háďatiek.  Plant J.  2010 ,  62  , 1058–71.
  14.  Pariyar, SR; Nakarmi, J.; Anwer, MA; Siddique, S.; Ilyas, M.; Elashry, A.; Dababat, AA; Leon, J.;

Grundler, FMW Aminokyselinová permeáza 6 moduluje odpoveď hostiteľa na cystové háďatká v pšenici a Arabidopsis.  Nematológia  2018 ,  20  , 737–750.

  1.  Anwar, S.; Inselsbacher, E. Analýza metabolizmu aminokyselín Arabidopsis v reakcii na infekciu  Heterodera schachtii  .  Pakistan J. Nematol.  2018 ,  36  , 131–150.
  2.  Anwar, S.; Inselsbacher, E.; Grundler, FMW; Hofmann, J. Metabolizmus arginínu  Arabidopsis thaliana  je modulovaný infekciou  Heterodera schachtii  .  Nematológia  2015 ,  17  , 1027–1043.
  3.  Xin, X.-FF; Kvitko, B.; On, SY  Pseudomonas syringae  : čo to znamená byť patogénom.  Nat. Microbiol.  2018 ,  16  , 316–328.
  4.  de Torres‐Zabala, M.; Truman, W.; Bennett, MH; Lafforgue, G.; Mansfield, JW; Rodriguez Egea, P.; Bögre, L.; Grant, M.  Pseudomonas syringae  pv. paradajka unesie signálnu dráhu kyseliny abscisovej Arabidopsis, aby spôsobila ochorenie.  EMBO J.  2007 ,  26  , 1434–1443.
  5.  McClerklin, SA; Lee, SG; Harper, CP; Nwumeh, R.; Jež, JM; Kunkel, BN Syntéza auxínu závislá od indol-3-acetaldehyddehydrogenázy prispieva k virulencii kmeňa  Pseudomonas syringae  DC3000.  PLOS Pathog.  2018 ,  14  , e1006811.
  6.  Yu, O.; Jung, W.; Shi, J.; Croes, RA; Fader, GM; McGonigle, B.; Odell, JT Produkcia izoflavónov genisteín a daidzeín v nestrukovinových dvojklíčnolistových a jednoklíčnolistových tkanivách.  Plant Physiol.  2000 ,  124  , 781-94.
  7.  O’Connell, RJ; Thon, MR; Hacquard, S.; Amyotte, SG; Kleemann, J.; Torres, MF; Damm, U.; buiate,

EA; Epstein, L.; Alkan, N.; a kol. Prechody životného štýlu v rastlinných patogénnych hubách Colletotrichum dešifrované

analýzou genómu a transkriptómu.  Nat. Genet.  2012 ,  44  , 1060-1065.

  1.  Dallery, J.; Adelin, É.; Le Goff, G.; Pigné, S.; Auger, A.; Ouazzani, J.; O’Connell, trimetylácia RJ H3K4 pomocou CclA reguluje patogenitu a produkciu troch rodín terpenoidných sekundárnych metabolitov v  Colletotrichum higginsianum  .  Mol. Plant Pathol.  2019 ,  20  , 831–842.
  2.  Yan, Y.; Yuan, Q.; Tang, J.; Huang, J.; Hsiang, T.; Wei, Y.; Zheng, L.  Colletotrichum higginsianum  ako model na pochopenie interakcií hostiteľ-patogén: prehľad.  Int. J. Mol. Sci.  2018,  19  , E2142.
  3.  Sattelmacher, B. Apoplast a jeho význam pre minerálnu výživu rastlín.  New Phytol.  2001 ,  149  , 167-192.
  4.  Muthamilarasan, M.; Prasad, M. Vrodená imunita rastlín: Aktualizovaný pohľad na obranný mechanizmus.  J. Biosci.  2013 ,  38  , 433–449.
  5.  Segonzac, C.; Zipfel, C. Aktivácia receptorov na rozpoznávanie rastlinných vzorov baktériami.  Curr. Opin. Microbiol.  2011 ,  14  , 54–61.
  6.  Monaghan, J.; Zipfel, C. Rastlinné receptorové komplexy na rozpoznávanie vzorov na plazmatickej membráne.  Curr. Opin. Plant Biol.  2012 ,  15  , 349–357.
  7.  Jiang, L.; Chen, Y.; Luo, L.; Peck, SC Centrálne úlohy a regulačné mechanizmy fosfatáz MAPK s dvojitou špecifickosťou vo vývojovej a stresovej signalizácii.  Predné. Plant Sci.  2018 ,  9  , 1697.
  8.  Gómez‐Gómez, L.; Felix, G.; Boller, T. Jediný lokus určuje citlivosť na bakteriálny bičík v Arabidopsis thaliana.  Plant J.  1999 ,  18  , 277-284.
  9.  Bigeard, J.; Colcombet, J.; Hirt, H. Signalizačné mechanizmy v imunite spúšťanej vzorom (PTI).  Mol. Závod  2015 ,  8  , 521–539.
  10.  Chisholm, ST; Coaker, G.; Day, B.; Staskawicz, BJ Interakcie hostiteľ-mikróbov: Formovanie vývoja imunitnej odpovede rastlín.  Cell  2006 ,  124  , 803-814.
  11.  Dodds, PN; Rathjen, JP Rastlinná imunita: smerom k integrovanému pohľadu na interakcie medzi rastlinami a patogénmi.  Nat. Genet.  2010 ,  11  , 539-548.
  12.  Katagiri, F.; Tsuda, K. Pochopenie imunitného systému rastlín.  Mol. Rastlina. Mikrób. Interagujte.  2010 ,  23  , 1531–1536.
  13.  Alfano, JR; Collmer, A. Efektorové proteíny sekrečného systému typu III: Dvojité činidlá pri bakteriálnych ochoreniach a obrane rastlín.  Annu. Phytopathol.  2004 ,  42  , 385-414.
  14.  Coburn, B.; Sekirov, I.; Finlay, sekrečné systémy typu III BB a choroba.  Clin. Microbiol. Rev.  2007 ,  20  , 535–549.
  15.  Göhre, V.; Spallek, T.; Häweker, H.; Mersmann, S.; Mentzel, T.; Boller, T.; de Torres, M.; Mansfield, JW; Robatzek, S. Receptor FLS2 na rozpoznávanie rastlinných vzorov je zameraný na degradáciu bakteriálnou ubikvitín ligázou AvrPtoB.  Curr. Biol.  2008 ,  18  , 1824–1832.
  16.  Zhang, Z.; Wu, Y.; Gao, M.; Zhang, J.; Kong, Q.; Liu, Y.; Ba, H.; Zhou, J.; Zhang, Y. Prerušenie kaskády MAP kinázy indukovanej PAMP efektorom  Pseudomonas syringae  aktivuje imunitu rastlín sprostredkovanú proteínom NB-LRR SUMM2.  Cell Host Microbe  2012 ,  11  , 253–263.
  17.  Xin, XF; Nomura, K.; Aung, K.; Velásquez, AC; Yao, J.; Boutrot, F.; Chang, JH; Zipfel, C.; On, SY Baktérie vytvárajú vodný životný priestor v rastlinách rozhodujúci pre virulenciu.  Príroda  2016 ,  539  , 524–529.
  18.  Chen, LQ; Qu, XQ; Hou, BH; Sosso, D.; Osorio, S.; Fernie, AR; Frommer, eflux WB sacharózy sprostredkovaný proteínmi SWEET ako kľúčový krok pre transport floému.  Veda (80‐.).  2012 ,  335  , 207–211.
  19.  Cohn, M.; Bart, RS; Shybut, M.; Dahlbeck, D.; Gomez, M.; Morbitzer, R.; Hou, BH; Frommer, WB; Lahaye, T.; Staskawicz, BJ Virulencia  Xanthomonas axonopodis  je podporovaná transkripčným aktivátorom podobným efektorom – sprostredkovaným indukciou SLADKÉHO transportéra cukru v manioku.  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2014 ,  27  , 1186–1198.
  20.  Vojvoda, SO; Dayan, FE Spôsoby účinku mikrobiálne produkovaných fytotoxínov.  Toxíny (Bazilej).  2011 ,  3  , 1038–1064.
  21.  Guo, W.; Cai, LL; Zou, HS; Ma, WX; Liu, XL; Zou, LF; Li, YR; Chen, X. Bin; Chen, GY Ketoglutarátový transportný proteín KgtP sa vylučuje prostredníctvom sekrečného systému typu III a prispieva k virulencii v  Xanthomonas oryzae  pv. <i>oryzae<i>.  Appl. Environ. Microbiol.  2012 ,  78  , 5672–5681.
  22.  Lee, J.; Klusener, B.; Tsiamis, G.; Stevens, C.; Neyt, C.; Tampakaki, AP; Panopoulos, NJ; Nöller, J.; Weiler, EW; Cornelis, GR; a kol. HrpZPsph z rastlinného patogénu  Pseudomonas syringae  pv. <i>phaseolicola<i> sa viaže na lipidové dvojvrstvy a vytvára iónovo vodivý pór in vitro.  Proc. Natl. Akad. Sci. USA  2001 ,  98  , 289–294.
  23.  Schwartz, AR; Morbitzer, R.; Lahaye, T.; Staskawicz, BJ TALE-indukované transkripčné faktory bHLH, ktoré aktivujú pektátovú lyázu, prispievajú k namáčaniu vody v bakteriálnej škvrne paradajky.  Proc. Natl. Akad. Sci. USA  2017 ,  114  , E897–E903.
  24.  Jones, JDG; Dangl, JL Imunitný systém rastlín.  Nature  2006 ,  444  , 323–329.
  25.  Arbona, V.; Gómez‐Cadenas, A. OMICS v odolnosti voči chorobám rastlín.  Curr. Vydáva Mol. Biol.  2016 ,  19  , 13–29.
  26.  Muchlinski, A.; Chen, X.; Lovell, JT; Köllner, TG; Pelot, KA; Zerbe, P.; Ruggiero, M.; Callaway, L.; Laliberte, S.; Chen, F.; a kol. Biosyntéza a emisia stresom vyvolaných prchavých terpénov v koreňoch a listoch presa obyčajného (Panicum virgatum L.).  Predné. Plant Sci.  2019 ,  10  , 1144.
  27.  Singh, B.; Sharma, RA Rastlinné terpény: Obranné reakcie, fylogenetická analýza, regulácia a klinické aplikácie.  3 Biotech  2014 ,  5  , 129–151.
  28.  Liu, H.; Brettell, LE Obrana rastlín mikrobiálnou aktiváciou vyvolanou VOC.  Trends Plant Sci.  2019 ,  24  , 187–189.
  29.  Lian, Y.; Wei, H.; Wang, J.; Lei, C.; Li, H.; Li, J.; Wu, Y.; Wang, S.; Zhang, H.; Wang, T.; a kol. Referenčný genóm na úrovni chromozómov X12, vysoko virulentnej rasy cystotvorného háďatka sóje Heterodera glycines.  Mol. Ecol. Resour.  2019 ,  19  , 1637–1646.
  30.  Lakhssassi, N.; Patil, G.; Piya, S.; Zhou, Z.; Baharlouei, A.; Kassem, MA; Lightfoot, DA; Hewezi, T.; Barakat, A.; Nguyen, HT; a kol. Reorganizácia genómu rodiny génov GmSHMT v sóji ukázala nedostatok funkčnej redundancie v rezistencii voči cystotvornému háďatku sóje.  Sci. Rep.  2019 ,  9  , 1–16.
  31.  Rincker, K.; Cary, T.; Diers, BW Vplyv rezistencie voči cystotvornému háďatku sóje na výnos sóje.  Crop Sci.  2017 ,  57  , 1373–1382.
  32.  Miraeiz, E.; Chaiprom, U.; Afsharifar, A.; Karegar, A.; M. Drnevich, J.; E. Hudson, M. Skoré transkripčné odpovede na háďatko sóju HG typu 0 ukazujú genetické rozdiely medzi rezistentnými a citlivými sójovými bôbmi.  teor. Appl. Genet.  2019 ,  133  , 87–102.
  33.  Klink, VP; Matthews, BF Nové prístupy k rozšíreniu rezistencie sójových bôbov voči cystotvornému háďatku sóje, ako to podporujú štúdie génovej expresie.  Plant Physiol.  2009 ,  151  , 1017-1022.
  34.  Juvale, PS; Baum, TJ „Cyst‐ained“ výskum parazitizmu Heterodera.  PLOS Pathog.  2018 ,  14  , e1006791.
  35.  Habaš, SS; Radakovič, ZŠ; Vaňková, R.; Siddique, S.; Dobrev, P.; Gleason, C.; Grundler, FMW; Elashry, A. Heterodera schachtii proteín podobný tyrozináze – nový efektor háďatka modulujúci homeostázu rastlinných hormónov.  Sci. Rep.  2017 ,  7  , 1–10.
  36.  Hu, Y.; Ty, J.; Li, C.; Williamson, VM; Wang, C. Cesta etylénovej odozvy moduluje atraktívnosť koreňov rastlín voči háďatku sóje Heterodera glycines.  Sci. rep.  2017 ,  7  , 1–13.
  37.  Kandoth, PK; Ithal, N.; Recknor, J.; Maier, T.; Nettleton, D.; Baum, TJ; Mitchum, MG Sójový lokus Rhg1 pre rezistenciu voči háďatku sóje Heterodera glycines reguluje expresiu veľkého počtu génov súvisiacich so stresom a obranou v degenerujúcich kŕmnych bunkách.  Plant Physiol.  2011 ,  155  , 1960–1975.
  38.  Gheysen, G.; Mitchum, MG Ako háďatká manipulujú s vývojovými dráhami rastlín na infekciu.  Curr. Opin. Plant Biol.  2011 ,  14  , 415–421.
  39.  Fudali, SL; Wang, C.; Williamson, VM Etylénová signálna dráha moduluje atraktívnosť koreňov hostiteľa pre koreňový uzol háďatka meloidogyne hapla.  Mol. Interakcia medzi rastlinami a mikróbmi.  2013 ,  26  , 75–86.
  40.  Kang, W.; Zhu, X.; Wang, Y.; Chen, L.; Duan, Y. Transkriptomické a metabolomické analýzy odhaľujú, že baktérie podporujú obranu rastlín počas infekcie háďatkom sóje v sóji.  BMC Plant Biol.  2018 ,  18  , 1–14.
  41.  Nalley, L.; Tsiboe, F.; Durand‐Morat, A.; Shew, A.; Thoma, G. Ekonomický a environmentálny vplyv zmierňovania patogénu výbuchu ryže (  Magnaporthe oryzae  ) v Spojených štátoch.  PLoS One  2016 ,  11  , e0167295.
  42.  Wilson, RA; Talbot, NJ Pod tlakom: Skúmanie biológie infekcie rastlín  Magnaporthe oryza  . 2014 , 185–195.
  43.  Park, JY; Jin, J.; Lee, YW; Kang, S.; Lee, YH Huba spôsobená ryžou (  Magnaporthe oryzae  ) infikuje arabidopsis mechanizmom odlišným od mechanizmu potrebného na infekciu ryže.  Plant Physiol.  2009 ,  149  , 474-486.
  44.  Liu, X.-H.; Liang, S.; Wei, Y.-Y.; Zhu, X.-M.; Li, L.; Liu, P.-P.; Zheng, Q.-X.; Zhou, H.‐N.; Zhang, Y.; Mao, LJ; a kol. Metabolomická analýza identifikuje sfingolipidy ako kľúčové signálne skupiny v morfogenéze apresória a funkcie v Magnaporthe oryzae.  MBio  2019 ,  10  , e01467-19.
  45.  Marcel, S.; Paszkowski, U.; Sawers, R.; Oakeley, E.; Angliker, H. Stratégie invázie ryžovej huby  Magnaporthe oryzae  prispôsobené tkanivu .  Plant Cell  2010 ,  22  , 3177-3187.
  46.  Hayashi, K.; Fujita, Y.; Ashizawa, T.; Suzuki, F.; Nagamura, Y.; Hayano‐Saito, Y. Serotonín zmierňuje biotický stres a vedie k hnednutiu lézií spôsobenému hypersenzitívnou reakciou na prienik  Magnaporthe oryzae  do ryže.  Závod J.  2016 ,  85  , 46–56.
  47.  Násir, F.; Tian, ​​L.; Chang, C.; Li, X.; Gao, Y.; Tran, LSP; Tian, ​​C. Súčasné chápanie vzorom spúšťanej imunity a hormonálne sprostredkovanej obrany v ryži (  Oryza sativa  ) v reakcii na infekciu  Magnaporthe oryzae .  Semin. Cell Dev. Biol.  2018,  83  , 95–105.
  48.  Wei, T.; Ou, B.; Li, J.; Zhao, Y.; Guo, D.; Zhu, Y.; Chen, Z.; Gu, H.; Li, C.; Qin, G.; a kol. Transkripčné profilovanie skorej reakcie ryže na  Magnaporthe oryzae  identifikovalo OsWRKY ako dôležité regulátory v odolnosti proti výbuchu ryže.  PLoS One  2013 ,  8  , e59720.
  49.  Salanoubat, M.; Genin, S.; Artiguenave, F.; Gouzy, J.; Mangenot, S.; Arlat, M.; Billault, A.; Brottiert, P.; Camus, JC; Cattolico, L.; a kol. Sekvencia genómu rastlinného patogénu  Ralstonia solanacearum  .  Príroda  2002 ,

415  , 497-502.

  1.  Rauha, J.; Remes, S.; Heinonen, M.; Hopia, A.; Kähkönen, M.; Kujala, T.; Pihlaja, K.; Vuorela, H.; Vuorela,
  2. Antimikrobiálne účinky fínskych rastlinných extraktov s obsahom flavonoidov a iných fenolových zlúčenín. Int.J. Food Microbiol.  2000 ,  56  , 3-12.
  3.  Erland, LAE; Saxena, PK Beyond a neurotransmiter: Úloha serotonínu v rastlinách.  Neurotransmiter  2017 ,  4  , 1–12.
  4.  Macoy, DM; Kim, WY; Lee, SY; Kim, MG Funkcie amidu kyseliny hydroxyškoricovej v rastlinách súvisiace s biotickým stresom.  J. Plant Biol.  2015 ,  58  , 156–163.
  5.  Mukherjee, S. Nové pohľady na mechanizmy molekulárneho presluchu serotonínu a melatonínu v rastlinách.  Plant Physiol. Biochem.  2018 ,  132  , 33–45.
  6.  Qiu, Z.; Yan, S.; Xia, B.; Jiang, J.; Yu, B.; Lei, J.; Chen, C.; Chen, L.; Yang, Y.; Wang, Y.; a kol. Transkripčný faktor baklažánu MYB44 zvyšuje odolnosť voči vädnutiu baktérií aktiváciou expresie spermidínsyntázy.  J. Exp. Bot.  2019 ,  70  , 5343–5354.
  7.  Husajn, SS; Ali, M.; Ahmad, M.; Siddique, KHM Polyamíny: Prirodzená a upravená tolerancia abiotického a biotického stresu v rastlinách.  Biotechnol. Adv.  2011 ,  29  , 300-311.
  8.  Chen, D.; Shao, Q.; Yin, L.; Younis, A.; Zheng, B. Funkcia polyamínu v rastlinách: Metabolizmus, regulácia vývoja a úlohy v reakciách na abiotický stres.  Predné. Plant Sci.  2019 ,  9  , 1945.
  9.  Kasukabe, Y.; On, L.; Naďa, K.; Misawa, S.; Ihara, I.; Tachibana, S. Nadmerná expresia spermidínsyntázy zvyšuje toleranciu voči viacerým environmentálnym stresom a up-reguluje expresiu rôznych stresom regulovaných génov v transgénnej Arabidopsis thaliana.  Plant Cell Physiol.  2004 ,  45  , 712-722.
  10.  Pang, Q.; Zhang, T.; Wang, Y.; Kong, W.; Guan, Q.; Yan, X.; Chen, S. Metabolomika interakcie medzi rastlinnými bunkami a mikróbmi v ranom štádiu pomocou stabilného značenia izotopov.  Predné. Plant Sci.  2018 ,  9  , 760.
  11.  William Allwood, J.; Clarke, A.; Goodacre, R.; Mur, LAJ Duálna metabolomika: Nový prístup k pochopeniu interakcií medzi rastlinami a patogénmi.  Fytochémia  2010 ,  71  , 590–597.
  12.  Wishart, DS; Feunang, YD; Marcu, A.; Guo, AC; Liang, K.; Vázquez‐Fresno, R.; Sajed, T.; Johnson, D.; Li, C.; Karu, N.; a kol. HMDB 4.0: Databáza ľudského metabolómu pre rok 2018.  Nucleic Acids Res.  2018 ,  46  , D608 – D617.
  13.  Jewison, T.; Knox, C.; Neveu, V.; Djoumbou, Y.; Guo, AC; Lee, J.; Liu, P.; Mandal, R.; Krishnamurthy, R.; Sinelnikov, I.; a kol. YMDB: Databáza kvasinkových metabolómov.  Nucleic Acids Res.  2012 ,  40  , D815 – D820.
  14.  Johnson, SR; Lange, BM Metabolomické databázy s otvoreným prístupom pre výskum prírodných produktov: Súčasné možnosti a budúci potenciál.  Predné. Bioeng. Biotechnol.  2015 ,  3  , 1–10.
  15.  Pinu, FR; Beale, DJ; Paten, AM; Kouremenos, K.; Swarup, S.; Schirra, HJ; Wishart, D. Systémová biológia a integrácia multiomiky: Názory výskumnej komunity metabolomiky.  Metabolity  2019 ,  9  .
  16.  Misra, BB; Langefeld, C.; Olivier, M.; Cox, LA Integrovaná omika: Nástroje, pokroky a budúce prístupy.  J. Mol. Endocrinol.  2019 ,  62  , R21 – R45.
  17.  Chong, J.; Xia, J. MetaboAnalystR: balík R pre flexibilnú a reprodukovateľnú analýzu metabolomických údajov.  Bioinformatika  2018 ,  34  , 4313–4314.
  18.  Chong, J.; Soufan, O.; Li, C.; Caraus, I.; Li, S.; Bourque, G.; Wishart, DS; Xia, J. MetaboAnalyst 4.0: smerom k transparentnejšej a integratívnejšej metabolomickej analýze.  Nucleic Acids Res.  2018 ,  46  , W486 – W494.

© 2020 od autorov. Držiteľ licencie MDPI, Bazilej, Švajčiarsko. Tento článok je článok s otvoreným prístupom distribuovaný podľa podmienok Creative Commons

Licencia Attribution (CC BY) (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

plynová‐chromatografia; kvapalinová chromatografia; hmotnostná spektrometria; mikrób; patogén; rastlina; primárne metabolity; špecializované metabolity
Aké sú tvoje pocity?

Powered by BetterDocs

Komentáre